Rôle de l'environnement précoce dans la variabilité des phénotypes et l'adaptation des animaux d'élevage à leur milieu
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Rôle de l’environnement précoce 2019,INRA32 Prod. Anim.,
(2), 247-262
dans la variabilité des phénotypes
et l’adaptation des animaux d’élevage
à leur milieu
Frédérique PITEL1, Fanny CALENGE2, Nadège AIGUEPERSE3, Jordi ESTELLÉ-FABRELLAS2, Vincent COUSTHAM4,
Ludovic CALANDREAU5, Mireille MORISSON1, Pascale CHAVATTE-PALMER6, Cécile GINANE3
1
GenPhySE, Université de Toulouse, INRA, ENVT, Castanet Tolosan, France
2
UMR GABI, INRA, AgroParisTech, Université Paris-Saclay, 78350, Jouy-en-Josas, France
3
Université Clermont Auvergne, INRA, VetAgro Sup, UMR Herbivores, 63122, Saint-Genès-Champanelle, France
4
BOA, INRA, Université de Tours, 37380, Nouzilly, France
5
UMR Physiologie de la Reproduction et des Comportements, INRA, CNRS, IFCE, Université de Tours, 37380 Nouzilly, France
6
UMR BDR, INRA, ENVA, Université Paris Saclay, 78350, Jouy-en-Josas, France
Courriel : cecile.ginane@inra.fr
Le phénotype d’un individu est l’expression de ses gènes, de son environnement, et de leurs interactions,
mais également de son histoire de vie. L’environnement précoce en particulier, via son influence sur les marques
épigénétiques, sur le microbiote et sur le comportement des animaux, participe à la construction des phénotypes
des adultes et influence leurs capacités adaptatives.
Introduction pics de chaleur ; problèmes sanitaires, même si la sélection faite jusque-là
prédation, et plus largement stress par l’Homme a cherché à favoriser des
émanant de la combinaison d’une ou animaux productifs et donc, dans une
Les systèmes d’élevage et les animaux plusieurs de ces composantes), qui certaine mesure, capables de se satis-
qui les constituent sont confrontés peuvent affecter intensément et par- faire des conditions dans lesquelles ils
à de multiples contraintes (environ- fois durablement leur production, leur sont élevés, on constate encore divers
nementales, sociales, alimentaires…) santé et leur bien-être. problèmes d’ordre sanitaire, éthique ou
auxquelles ils doivent s’adapter. Ceci environnemental. Les évolutions des
est particulièrement vrai pour les sys- Depuis quelques décennies, un systèmes d’élevage (et les contraintes
tèmes qui s’orientent vers les concepts nombre croissant d’études se sont inté- qui s’y rattachent) sont parfois plus
de l’agroécologie, et qui impliquent une ressées à l’impact de l’environnement rapides que ne peut l’être la sélection,
sollicitation des relations écologiques durant les premières phases de la vie qui par ailleurs ne peut se faire que sur
entre les composantes du système, sur les capacités de l’animal à survivre quelques caractères. Les effets de l’en-
un moindre contrôle de l’environne- et se reproduire face aux différents vironnement sur le développement de
ment et l’acceptation d’une part plus challenges rencontrés ultérieurement. l’individu, sur la façon dont il peut per-
importante d’aléas (Dumont et al., La compréhension de cette « prépara- mettre de « façonner, d’affiner » les phé-
2014). L’objectif est d’avoir des indivi- tion » (ou « programmation ») est deve- notypes, à une échelle de temps plus
dus capables de s’adapter aux diffé- nue un sujet d’étude pour plusieurs courte, sont donc particulièrement inté-
rents challenges auxquels ils seront disciplines de la biologie (physiologie, ressants à étudier. Ainsi, comprendre
potentiellement confrontés au cours éthologie, génétique, mais aussi bio- les interactions entre les influences
de leur carrière (séparation mère/jeune, logie évolutive et de la conservation environnementales et les processus de
réallotements, restrictions/transitions (Langenhof et Komdeur, 2018)) et développement peut aider à prédire
alimentaires, environnements artificia- concerne aussi bien des espèces sau- quelles influences peuvent être délé-
lisés et appauvris ; aléas climatiques, vages que domestiques. En élevage, tères ou au contraire bénéfiques, quels
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types de réponses inadaptées peuvent études). Parmi les différents processus d’une mémoire persistante des per-
être réversibles et comment les pra- comportementaux, celui des apprentis- turbations antérieures. On parle alors
tiques d’élevage peuvent faciliter le sages sera particulièrement considéré, de « programmation métabolique »,
bon développement de l’individu voire à la fois comme processus d’élabora- accompagnée d’impacts physiolo-
la réversibilité de certaines réponses. tion des phénotypes, mais également giques et/ou morphologiques à long
comme cible via l’impact de l’expé- terme. Ce mécanisme de programma-
Dans cette revue, nous n’avons pas rience précoce sur les capacités d’ap- tion métabolique au cours des phases
l’ambition d’être exhaustifs quant aux prentissage qui peuvent conférer à précoces de la vie est très étudié chez
connaissances actuelles sur l’influence l’animal une meilleure adaptation à des l’Homme et a conduit au concept de la
de l’environnement précoce sur la situations nouvelles ultérieures. DoHAD (Origines Développementales
construction et la variabilité des phé- Environnementales et Épigénétiques
notypes et de l’adaptation des animaux Nous aborderons donc successive- de la Santé et des Maladies). Ce phé-
d’élevage à leur milieu. Nous considé- ment ces trois domaines (épigéné- nomène a fait l’objet de nombreuses
rons comme environnement précoce, tique, microbiote, comportement), qui études chez les rongeurs et, plus récem-
en accord avec la bibliographie qui illustrent comment les expériences ment, chez les animaux d’élevage. Nous
sera sollicitée dans la suite de l’article, vécues précocement peuvent avoir des prendrons ici des exemples choisis chez
les périodes de vie allant de la concep- effets, bénéfiques ou délétères, sur le des espèces aviaires et des mammifères,
tion à la maturité sexuelle, avec une phénotype adulte, et qui peuvent per- et tout particulièrement chez le lapin,
attention plus marquée pour la période mettre de proposer des leviers précoces une espèce d’intérêt agronomique qui
périnatale. Certains processus intergé- d’amélioration des performances, de la présente aussi la caractéristique d’être
nérationnels seront également abor- santé ou du bien-être des animaux. utilisée comme modèle biomédical
dés, considérant que « l’environnement (Esteves et al., 2018), notamment en
précoce » est notamment constitué des biologie du développement (Fischer
marques apposées sur les gamètes par
1. Programmation et al., 2012, Theunissen et al., 2017).
la génération précédente. Nous ne épigénétique du génome
présenterons pas l’ensemble des pro- pendant le développement 1.2. Programmation
cessus biologiques impliqués dans la par l’alimentation des mères
« construction » des phénotypes sous
1.1. Notions introductives
l’effet de l’environnement précoce, et L’une des manières les plus simples
nous nous focaliserons sur les rôles des L’environnement prénatal est connu de modifier l’environnement pendant
processus épigénétiques et comporte- pour influencer le phénotype adulte le développement sans intervenir direc-
mentaux (notamment apprentissages) chez plusieurs espèces (Sinclair et al., tement sur l’embryon est de modifier
ainsi que sur ceux du microbiote. Les 2016), par la modification de marques les apports nutritionnels du milieu dans
processus épigénétiques jouent un épigénétiques. Ces marques épigéné- lequel il se développe, via l’alimentation
rôle majeur dans l’influence de l’envi- tiques – telles que la méthylation de de la mère.
ronnement pendant le développement l’ADN et les modifications des histones,
précoce sur la construction des phéno- mais aussi les ARN non codants – sont Chez les espèces avicoles, un grand
types adultes. Ils permettent donc d’of- des éléments interagissant avec l’ADN nombre d’études ont été menées pour
frir des leviers intéressants pour orienter qui modifient l’expression du génome évaluer les effets de la supplémentation
les performances en agissant très pré- sans en modifier la séquence. Elles ou de la carence en une grande variété
cocement sur les éléments biotiques constituent l’épigénome, qui est mis en de nutriments – tels que les vitamines,
ou abiotiques (alimentation, tempé- place dès le développement embryon- les minéraux, les protéines, les acides
rature…). L’environnement précoce naire et qui diffère selon le type cellulaire gras ou les antioxydants – pour optimi-
joue en outre un rôle important dans et la spécificité tissulaire. Ces épigé- ser le régime alimentaire des femelles.
la constitution du microbiote digestif, nomes affectent l’expression des gènes, Ces études ont été très utiles pour amé-
dont le rôle sur l’expression des phé- conduisant à des phénotypes cellulaires liorer les caractères de production chez
notypes est de plus en plus clairement distincts à partir d’un seul génome (dif- les poules pondeuses et de poulets de
établi, notamment dans le domaine de férentiation cellulaire). Ils sont ensuite chair, mais plus récemment, une atten-
la santé. Caractériser ce rôle, en particu- transmis à travers les mitoses, contri- tion a été portée aux performances des
lier grâce aux nouveaux outils de méta- buant à maintenir l’état métabolique descendants. En effet, le régime alimen-
génomique, devrait permettre d’ouvrir tout au long de la vie (Skinner, 2011). taire de la mère impacte les ressources
de nouvelles voies d’amélioration des Des perturbations biotiques (varia- nutritionnelles déposées dans l’œuf qui
performances par des pratiques d’éle- tion de la qualité ou de la quantité peuvent avoir une incidence, à leur tour,
vage permettant d’influencer, direc- de nutriments, taux d’hormones…) sur l’état physiologique du nouveau-né
tement ou non, la composition du ou abiotiques (pic de chaleur…) pen- et, plus tard, sur le phénotype de
microbiote. Enfin, l’expérience précoce dant la vie prénatale peuvent induire l’adulte (Moran, 2007 ; Morisson et al.,
sera également considérée ici par ses des modifications de ces épigénomes, 2017). Ainsi, l’influence du régime ali-
effets sur le comportement de l’animal qui sont ensuite transmises au cours mentaire des reproducteurs sur la com-
(à plus ou moins long terme selon les du développement et sont le support position corporelle, le poids corporel et
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le taux de croissance des descendants des lapereaux mais induit des effets sur adulte (Hue-Beauvais et al., 2017) et,
a été rapportée (Calini et Sirri, 2007). l’activité spontanée des descendants chez les femelles, le développement
Chez le poulet de chair, une réduction mâles et femelles (Simitzis et al., 2015). de la glande mammaire est perturbé
de l’apport en protéines chez les mères Les effets très différents observés dans (Hue-Beauvais et al., 2015), ce qui pour-
diminue leurs performances de ponte. ces deux études indiquent bien l’impor- rait entraîner des effets sur la deuxième
Cette réduction en protéines a un effet tance des périodes critiques de déve- génération.
différent entre les deux sexes des des- loppement pendant lesquelles sont
cendants ; elle augmente le poids des appliquées les restrictions alimentaires. Les exemples ci-dessus démontrent la
descendants mâles et diminue celui des possibilité de modifier le phénotype des
femelles, à 35 jours d’âge, les femelles Dans une étude utilisant le lapin descendants en modifiant (par carence
ayant, de plus, des performances de pour modéliser la situation humaine, il ou supplémentation) l’alimentation
ponte réduites (Lesuisse et al., 2018). a été montré qu’un régime hyper gras de la mère. L’impact de l’alimentation
Chez le canard, la carence en méthio- administré à des femelles à partir de la peut avoir des effets bénéfiques ou
nine chez la mère peut même affecter période pré-pubère induit des pertur- délétères en fonction du régime utilisé.
les phénotypes des petits-enfants, par bations de l’expression des gènes dans En outre, chez les oiseaux comme chez
la voie paternelle (Brun et al., 2015). l’embryon, puis un retard de croissance les mammifères, certains phénomènes
intra-utérin suivi de l’apparition d’ano- dépendent du sexe des descendants. Il
Chez le lapin en élevage, les femelles malies métaboliques (métabolismes est donc nécessaire de caractériser fine-
sont soumises à des rythmes de repro- lipidique et glucidique) chez les des- ment une « programmation nutrition-
duction intensifs et la combinaison cendants adultes (Picone et al., 2011). nelle » avant d’en généraliser la pratique
temporelle de la lactation et de la De plus, l’étude des adaptations placen- en élevage.
reproduction induit des états de déficit taires à ce régime démontre des effets
énergétique important, en particulier dépendant du sexe du fœtus, avec une 1.3. Programmation
chez les primipares (Fortun-Lamothe, relative protection des fœtus femelles par influence directe
2006 ; Lorenzo et al., 2014), comme qui ne présentent pas de dyslipidémie sur l’embryon
c’est aussi le cas chez les bovins. La importante comme cela est observé
sous-nutrition maternelle à différents chez les fœtus mâles (Tarrade et al., a. Programmation
stades de gestation induit des modifi- 2013). En période post-natale, les fonc- par manipulation du contenu
cations de la fonction endocrine chez tions testiculaire (Dupont et al., 2014) de l’œuf
la mère, en particulier de la résistance à et ovarienne (Leveille et al., 2014) sont La manipulation in ovo des nutriments
l’insuline, qui pourraient être à l’origine affectées, mais la fertilité n’a pas été est un moyen plus direct d’influencer
de programmation fœtale (Menchetti évaluée. En terme de supplémentation le phénotype des descendants. Ainsi,
et al., 2015). Une sous-nutrition mater- des femelles, peu de données existent un grand nombre d’articles rapportant
nelle peut ainsi, sans affecter le poids sur les aspects de programmation l’utilisation de la supplémentation in
ni les paramètres métaboliques mater- (Arias-Alvarez et al., 2013a ; Cardoso et ovo en nutriments pour améliorer la
nels, induire une réduction de la crois- Bao, 2009). Des résultats ont été obte- capacité des œufs à éclore, la crois-
sance fœtale ainsi que des adaptations nus avec la supplémentation prolon- sance, la santé, ou la capacité de réten-
placentaires associées à des signes de gée du régime des femelles avec des tion en eau du filet chez les poulets ont
nécrose et d’apoptose dans le placenta acides gras oméga-3 qui a permis de été publiés (Wei et al., 2011 ; Kadam
(Lopez-Tello et al., 2017), qui est l’agent réduire l’apoptose dans les embryons et al., 2013).
majeur de la programmation gesta- et d’améliorer la croissance fœtale à la
tionnelle chez les mammifères (Tarrade première mais pas à la deuxième mise- Une revue récente détaille par
et al., 2015). Dans une étude où les bas (Rodriguez et al., 2018). exemple l’influence de l’injection dans
femelles étaient sous-nourries durant l’œuf de divers produits (acides ami-
la première moitié ou les deux tiers de la Enfin, chez les mammifères, la période nés, hormones, probiotiques…) sur le
gestation, la prise alimentaire des mères de lactation est aussi une période cri- développement et les phénotypes qui
était augmentée en fin de gestation tique de la programmation de l’indi- en résultent (Roto et al., 2016).
après la période de restriction, entraî- vidu. Ainsi, il a été montré qu’un régime
nant la naissance de portées de poids favorisant l’obésité enrichi en gras et Une autre façon de manipuler le
plus élevé avec une survie plus impor- en sucre induit chez la mère une accé- contenu de l’œuf est d’enlever une
tante que chez les mères qui n’avaient lération de la maturation de la glande partie du contenu d’albumen et de
subi aucune restriction (Manal et al., mammaire durant la gestation et une le remplacer par une solution saline
2010). Enfin, une étude s’intéressant aux modification de la composition du lait stérile. Chez les poulets de chair par
impacts de l’alimentation des mères sur avec en particulier une augmentation exemple, la sous-nutrition protéique
le comportement des descendants a de sa teneur en lipides (Hue-Beauvais a été explorée en enlevant 10 % de
montré qu’une restriction maternelle et al., 2011). Après adoption, les lape- l’albumen des œufs fécondés avant
à 50 % des recommandations, limitée reaux mâles et femelles nés de mères l’incubation (Everaert et al., 2013). Le
à la fin de gestation, ne modifie pas témoins et nourris avec ce lait sont poids des poussins à l’éclosion a dimi-
significativement le poids de naissance significativement plus gras à l’âge nué dans le groupe traité, qui présentait
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un métabolisme protéique altéré. Dans 39,5 °C 12 heures par jour, pendant les améliorer la reproduction des animaux
une autre étude, les poules privées d’al- jours 7 à 16 de l’incubation. Ce traite- incluent l’utilisation d’hormones pour
bumen pendant leur développement ment relativement facile à appliquer stimuler la croissance folliculaire et
embryonnaire ont donné naissance à améliore la résistance à la chaleur l’ovulation (eCG). Il a été démontré
des poussins avec un poids corporel post-éclosion, jusqu’à 35 jours d’âge chez les rongeurs que la stimulation
réduit jusqu’à l’âge de trois semaines, (Loyau et al., 2015). Une réduction de la hormonale seule peut induire des effets
ce qui suggère des impacts multigéné- température des individus suite à la TM sur le développement embryonnaire
rationnels de la dénutrition protéique a été observée de l’éclosion jusqu’à 70 (Duranthon et Chavatte-Palmer, 2018).
prénatale (Willems et al., 2015). jours d’âge, associée à des différences Chez le lapin, le traitement de la mère
de taux d’hormones thyroïdiennes à l’eCG réduit l’expression de gènes
En système commercial, l’élevage des plasmatiques participant à la régula- impliqués dans la réponse au stress oxy-
reproducteurs et l’incubation des œufs tion du métabolisme basal (Loyau et dant de l’embryon (Arias-Alvarez et al.,
sont fortement contrôlés, et la méthode al., 2013 ; Piestun et al., 2013). Lors d’un 2013b) mais les effets à long terme n’ont
de supplémentation in ovo pourrait y stress thermique à 35 jours d’âge, une pas été étudiés. Encore peu utilisées en
être adaptée avec succès. diminution de la mortalité de 50 % des élevage cunicole, les techniques de pro-
individus TM mâles a été observée par création médicalement assistée sont
Chez les lapins, l’importance de la rapport aux animaux contrôles (Piestun largement utilisées chez l’humain. Des
période périconceptionnelle pour la et al., 2008). Les auteurs ont également études chez le lapin ont montré que les
programmation des descendants est observé des modifications des concen- dynamiques de méthylation de l’ADN
aussi soulignée dans une étude démon- trations en corticostérone et hormones dans les embryons pré-implantatoires
trant l’impact d’une hyperglycémie thyroïdiennes pendant le coup de cha- sont altérées par la culture in vitro (Reis
dans la période de croissance follicu- leur allant dans le sens d’une réduction e Silva et al., 2012). De plus, d’autres
laire et de développement embryon- du stress et du métabolisme basal chez travaux montrent que la congélation
naire, sur la fonction placentaire et le les poulets TM. Dans le muscle pecto- par vitrification des embryons de lapin
développement fœtal à terme après ral des poulets TM, ce traitement ne modifie la méthylation du promoteur
que ces embryons ont été transférés modifie l’expression que d’une tren- de POU5F1, un gène impliqué dans la
dans des femelles non-hyperglycé- taine de gènes en conditions d’élevage pluripotence (Saenz-de-Juano et al.,
miques (Rousseau-Ralliard et al., 2018). standard, mais induit des changements 2014b) et affecte la fonction placentaire
dans l’expression d’un grand nombre de (Saenz-de-Juano et al., 2014a).
b. Acclimatation à la chaleur gènes en cas de coup de chaleur ulté-
chez l’oiseau rieur. Ceci pourrait être expliqué par Les exemples décrits ici illustrent
Chez le poulet de chair, il est possible une reprogrammation partielle de l’épi- les capacités de l’environnement pré-
d’améliorer la tolérance à la chaleur en génome des animaux lors de la TM qui coce à « programmer » les phénotypes
augmentant la température de démar- persisterait au cours du développement adultes mais, dans la plupart des cas, les
rage de l’élevage à 38 °C au lieu de 30 °C et conditionnerait une réponse adaptée mécanismes épigénétiques impliqués
pendant 24 h aux jours 3 ou 5 (Yahav en cas d’exposition ultérieure à un stress restent à décrire. Au-delà des travaux
et McMurtry, 2001). Cet accroissement thermique (Loyau et al., 2016). à mener dans ce domaine, étudier la
post-natal de la thermo-tolérance transmission épigénétique des effets
impliquerait la reprogrammation épi- Enfin, il est intéressant de noter que de l’environnement des reproducteurs
génétique de plusieurs régulateurs de les expositions embryonnaires à des sur les générations suivantes permet-
la température dans les neurones de températures variables sont également tra en outre d’évaluer si les schémas
l’aire préoptique de l’hypothalamus étudiées pour leurs impacts sur la pro- de sélection pourraient être améliorés
(Yossifoff et al., 2008 ; Kisliouk et al., duction autres que l’acclimatation à la en tenant compte de ces phénomènes
2014). Cependant ces traitements température, tels que la croissance ou (encadré 1).
nécessitent de chauffer des volumes la santé des animaux (pour revue voir
d’air importants en bâtiment et restent Loyau et al., 2015). Notamment, l’expo-
donc difficiles à mettre en place sur le sition à des stimulations froides lors de
2. Microbiote
terrain. l’incubation est associée à une réduc- et programmation
tion de l’incidence d’ascite chez les pou-
Un autre levier d’amélioration des lets de chair exposés au froid (Shinder 2.1. Notions introductives
capacités de thermorégulation des et al., 2011).
oiseaux a été identifié lors de l’em- Les microbiotes, du fait de leur
bryogenèse, pendant la mise en place c. Influence des techniques influence sur l’homéostasie de leurs
de l’axe hypothalamo-hypophyso-thy- de reproduction chez le lapin hôtes, ont émergé ces dernières années
roïdien et surrénalien. La Thermo- Lors de la mise à la reproduction qui comme des acteurs majeurs à consi-
Manipulation embryonnaire (TM) du a lieu peu de temps après la mise bas, dérer dans les recherches menées en
poulet de chair correspond à une aug- la réceptivité sexuelle et la fertilité des médecine mais aussi en production
mentation cyclique de la température femelles sont réduites. Les stratégies animale. Les approches de séquen-
d’incubation des œufs de 37,8 °C à mises en place dans les élevages pour çage à haut-débit qui se sont dévelop-
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dans de nombreux domaines de la bio-
Encadré 1. Effets multigénérationnels de l’environnement maternel.
logie (Calenge et al., 2014).
L’environnement parental a un effet sur la génération G1, et il est particulièrement évident chez les mam-
mifères où le développement se déroule entièrement dans les voies génitales de la mère, tout d’abord On considère maintenant non plus
librement dans l’oviducte et l’utérus (phase embryonnaire) puis par l’intermédiaire du placenta (phase seulement l’animal, mais l’holobionte,
fœto-placentaire), qui est un acteur majeur de la programmation. Les effets du régime maternel peuvent c’est-à-dire l’animal et ses micro-
également se manifester dans la génération G2, puisque la génération G1 qui se développe porte les biotes, dont le microbiote intestinal.
cellules germinales primordiales qui se développeront en un animal G2. L’environnement maternel peut Le microbiote intestinal a de fait un
effet sur quasiment tous les phéno-
donc affecter directement les deux générations suivantes, G1 et G2, mais pas la G3, à moins qu’il y ait eu
types animaux classiquement étudiés :
une transmission épigénétique transgénérationnelle. Peu d’études « transgénérationnelles » existent chez
santé, bien-être, robustesse, efficacité
les oiseaux (Guerrero-Bosagna et al., 2018). La première à avoir démontré la transmission d’un effet de
alimentaire et résistance aux infec-
l’environnement sur trois générations concerne la caille (Leroux et al., 2017) : deux « épilignées » de cailles tions. Chez l’Homme comme chez les
ont été produites en injectant ou non dans les œufs, avant incubation, de la génistéine, une isoflavone animaux d’élevage, il est clair qu’une
naturelle dans le soja, modificatrice de la méthylation. Après 3 générations parallèles de reproduction, bonne santé repose sur la présence
sans autre injection, plusieurs caractères ont été affectés par le traitement des ancêtres, comme l’âge d’un microbiote sain. Toute la difficulté
au premier œuf (retardé de 8 jours) et des caractères de comportement. La variabilité génétique entre est cependant de définir les caracté-
épilignées ayant été minimisée grâce à un dispositif de croisements « en miroir », les différences observées ristiques d’un microbiote sain. Cette
sont probablement dues, au moins en partie, à une transmission épigénétique transgénérationnelle. Chez question fait l’objet de nombreux tra-
le lapin, une étude a démontré que la vitrification des embryons et leur transfert s’accompagne dans la vaux de recherche, notamment chez
deuxième génération d’une augmentation de la taille des portées et du nombre de lapereaux nés vivants l’Homme, qui comparent les micro-
(Lavara et al., 2014). Dans un modèle biomédical d’exposition à des gaz d’échappement diesel durant la biotes de personnes malades et de
gestation, des effets de l’exposition maternelle ont été observés sur la fonction placentaire et le métabo- personnes saines pour identifier les
lisme fœtal en deuxième génération (fœtus et placentas G2) (Valentino et al., 2016). éléments clés du microbiote qui dis-
tinguent les deux cohortes : espèces
Environnement maternel
(dont régime alimentaire)
bactériennes, diversité, richesse,
gènes, fonctions ou métabolites. Des
Mère = G0
travaux similaires sont actuellement
menés chez les animaux d’élevage et
Environnement abiotique nous donnent des indices sur ce qui
(dont stress thermique)
constitue un microbiote sain dans un
Descendant = G1
contexte d’élevage donné.
Cellules germinales = G2
2.2. Le microbiote
intestinal précoce est-il
important pour toute la vie
pées ces dernières années ont en effet les gènes présents, quelles fonctions de l’animal ?
autorisé une description du microbiote remplissent-ils). Chez l’Homme ces pro-
intestinal beaucoup plus exhaustive grès méthodologiques ont engendré L’une des raisons de l’intérêt crois-
qu’auparavant, chez l’Homme puis une révolution dans notre compréhen- sant suscité dans le domaine de la
chez les animaux d’élevage. Les pro- sion de la physiologie humaine ; il est production animale par les études du
grès méthodologiques à cet égard ont devenu clair que le microbiote intesti- microbiote intestinal est la possibilité
été marqués par l’établissement d’un nal forme avec son hôte une symbiose de le moduler pour tenter de modifier
métagénome intestinal humain de réfé- essentielle à la santé humaine (Gilbert sa composition vers un état jugé favo-
rence (Qin et al., 2010), qui a été suivi et al., 2018). Il en est de même chez les rable et ainsi réguler les phénotypes
de métagénomes de référence chez la animaux d’élevage. Ainsi le microbiote animaux d’intérêt, en particulier la santé
souris (Xiao et al., 2015), le porc (Xiao intestinal est indispensable au déve- et l’efficacité alimentaire. Nutrition,
et al., 2016), le rat (Pan et al., 2018), le loppement de l’intestin et du système probiotiques, prébiotiques, pratiques
chien (Coelho et al., 2018) et les bovins immunitaire à la naissance ; il synthétise d’élevage, génétique de l’hôte ont un
(Hess et al., 2011 ; Li et al., 2018 ; Stewart des métabolites essentiels à son hôte, effet plus ou moins documenté sur le
et al., 2018). L’acquisition de ces méta- qui peuvent circuler dans tout l’orga- microbiote intestinal et jouer sur ces
génomes autorise une caractérisa- nisme et réguler sa physiologie et son facteurs devrait permettre de réguler
tion non seulement taxonomique des métabolisme ; il participe au bon fonc- ce dernier (Calenge et al., 2014) (enca-
échantillons de microbiote, comme le tionnement du système immunitaire, dré 2). Un certain nombre de travaux
permettent déjà les approches ciblant aidant ainsi à combattre les infections ; chez la poule domestique et le porc
le gène de l’ARN ribosomique 16S, et il a un effet de résistance à la colo- documentent ainsi l’effet sur le micro-
plus courantes (quelles espèces bacté- nisation intestinale par des microorga- biote d’antibiotiques, anticoccidiens,
riennes sont présentes, en quelle quan- nismes pathogènes. C’est pourquoi sa vaccins, pré ou probiotiques, levures
tité) mais aussi fonctionnelle (quels sont prise en compte est devenue essentielle ou encore génétique de l’hôte.
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En particulier, la possibilité d’orienter
Encadré 2. Modulation précoce du microbiote intestinal pour une améliora-
précocement la composition du micro-
tion durable des phénotypes.
biote intestinal chez les animaux très
jeunes pour influencer divers carac- Santé
Productivité
Santé
tères phénotypiques suscite beaucoup + Bien-être
Productivité
Bien-être
+
d’intérêt. Le microbiote intestinal à la
naissance n’étant pas encore constitué, Animal jeune Maturation du système immunitaire
Contribution du microbiote intestinal
Animal adulte
la période péri-natale constitue une - Environnement
fenêtre d’intervention possible pour - Microbiotes intestinal/
vaginal de la mère Microbiote
Microbiote
sa modulation, avec un effet supposé - Génétique de la mère jeune Diversité/Richesse adulte
et des descendants
bénéfique à court et à long terme à la - Alimentation
fois, comme on peut l’observer chez - Traitements
l’Homme (Arrieta et al., 2014). La consti-
tution du microbiote intestinal est en Comment moduler le microbiote jeune ? Effets d’une
Alimentation précoce
effet progressive, changeant en qualité Pré/probiotiques
modulation précoce
du microbiote
comme en quantité de la naissance Éclosion en élevage et autres pratiques d’élevage intestinal sur l’animal
Sélection génétique de l’hôte adulte ?
jusqu’à l’âge adulte pour rester stable
en termes de nombre d’espèces bacté-
riennes présentes, mais peut cependant
fluctuer qualitativement selon les varia- composition initiale du microbiote tesse future de l’animal, peu de travaux
tions de l’environnement. dominée par des lactobacilles bien le démontrent concrètement chez les
adaptés à l’apport de nutriments du lait animaux d’élevage. Chez le poulet, il
Chez l’Homme il est considéré qu’un maternel, le sevrage est accompagné est démontré que des animaux axé-
microbiote adulte sain est résilient, d’un changement radical de la compo- niques ont un répertoire de cellules T
c’est-à-dire qu’après une perturbation sition microbienne dans l’intestin avec intestinales de moindre complexité, à
causant une diminution de sa richesse une augmentation très significative la fois dans les intestins et dans la rate
et de sa diversité (infection, prise d’an- de la présence de bactéries caracté- (Mwangi et al., 2010), et une moindre
tibiotiques), il revient, sinon à la même ristiques du microbiote « adulte », et production de cytokines ; néanmoins
composition, du moins à une composi- notamment celles du genre Prevotella les conséquences de ce déficit sur la
tion considérée comme saine, avec une (Mach et al., 2015). Ainsi, le microbiote capacité de résistance aux infections
diversité et une richesse comparables à des jeunes porcelets évolue après et la robustesse au sens large restent
celles qu’il possédait avant la perturba- sevrage vers une composition plus à démontrer. Une autre étude montre
tion. Tout laisse à penser qu’il en est de complexe et notamment vers une struc- que la réactivité émotionnelle chez la
même chez les animaux d’élevage, bien turation en deux entérotypes majeurs, caille est réduite chez des animaux axé-
que peu de travaux le démontrent. Il est qui par ailleurs ont été décrits comme niques, démontrant ainsi le lien entre
donc crucial que les animaux d’élevage associés aux variations de caractères de présence d’un microbiote intestinal et
acquièrent un microbiote comportant production (Mach et al., 2015 ; Ramayo- comportement des animaux (Kraimi
une diversité et une richesse suffisantes Caldas et al., 2016). et al., 2018). Restent cependant à iden-
pour être résilient. Sans cela, le micro- tifier les composantes du microbiote
biote risque de passer à un état de Chez les oiseaux, la colonisation du responsables de cet effet.
dysbiose, c’est-à-dire un déséquilibre microbiote démarre essentiellement
écologique (perturbation qualitative à l’éclosion, ce qui permet de définir a 2.3. Comment moduler
et quantitative des espèces présentes) priori une fenêtre d’influence externe le microbiote intestinal
aux conséquences défavorables pour plus claire que chez les mammifères. des jeunes ?
les caractères phénotypiques de l’ani- Ainsi par exemple, une étude montre
mal (santé, performances). chez le poulet que la supplémentation À défaut de bien connaître les carac-
précoce en probiotiques ou la vacci- téristiques d’un microbiote sain, il est
Chez les mammifères d’élevage nation contre les salmonelles, c’est-à- généralement considéré que l’établis-
comme le porc, le processus naturel dire dès le premier jour de vie, affecte sement précoce d’un microbiote com-
d’implantation du microbiote intestinal le microbiote plus tardif (14 et 28 plexe, c’est-à-dire riche et divers, est
accompagne la maturation de l’immu- jours) (Ballou et al., 2016). Néanmoins favorable à l’hôte. D’où l’importance du
nité intestinale (encadré 2) et est for- les auteurs ne font pas de lien avec microbiote intestinal et du microbiote
tement influencé par l’environnement les phénotypes des animaux. Si tout vaginal de la mère à la naissance, mais
et des facteurs biologiques (Everaert et laisse à penser que l’établissement aussi de tous les microorganismes pré-
al., 2017). De plus, la colonisation micro- précoce d’un microbiote favorable sents dans l’environnement (Everaert
bienne de l’intestin est perturbée par le ne peut qu’aider au développement et al., 2017) (encadré 2). Chez le poulet
sevrage, surtout lorsqu’il est effectué à correct du système immunitaire et par exemple, il est démontré depuis
un âge très précoce, comme c’est le cas de l’appareil digestif, contribuant ne longtemps que la présence d’un micro-
pour le porc. En effet, en partant d’une serait-ce que par ce biais à la robus- biote complexe d’animal adulte et sain
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12_Pitel.indd 252 04/10/2019 09:11:11Rôle de l’environnement précoce dans la variabilité des phénotypes et l’adaptation des animaux d’élevage à leur milieu / 253
augmente la résistance des poussins à performances (encadré 2). Si beaucoup moment donné à la fois de la situation
la colonisation intestinale par les sal- de travaux de recherche mentionnent à laquelle il est confronté et de son
monelles, par un mécanisme d’exclu- un effet favorable de la modulation du état interne (physiologique et psycho-
sion compétitive (Nurmi et Rantala, microbiote intestinal sur la santé et la logique). Le comportement est égale-
1973). Plusieurs produits commerciaux productivité de l’hôte, peu (voire aucun) ment flexible et plus rapide à modifier
exploitant le microbiote d’animaux font mention de l’effet à l’âge adulte que des traits morphologiques ou un
adultes sains sont encore actuellement d’interventions effectuées précocement processus physiologique (Kappeler
commercialisés et largement utilisés sur le microbiote. C’est certainement un et al., 2013). Enfin, il peut se transmettre
pour lutter contre les salmonelles. Les volet prometteur de recherches à déve- entre générations de façon directe chez
outils d’étude du microbiote actuelle- lopper. Les outils de métagénomique à les espèces sociales ou bénéficiant d’un
ment disponibles devraient permettre présent disponibles seront à cet égard soin parental, mais également grâce à
bientôt d’identifier les causes de cette d’une aide considérable pour identifier des mécanismes épigénétiques.
exclusion compétitive et les éléments les facteurs (microorganismes, espèces
clés du dialogue hôte-microbiote qui y bactériennes, souches, gènes, fonctions, Il existe différents mécanismes biolo-
conduisent. De façon plus générale, les métabolites…) impliqués dans le dia- giques qui affectent le développement
conditions actuelles de production de logue moléculaire entre hôte et micro- des comportements, dont plusieurs
poussins ont tendance à retarder l’ex- biote et les voies fonctionnelles activées. font appel à de l’apprentissage, à dif-
position des animaux à un microbiote férents degrés (encadré 3). Dans la
complexe. En particulier, l’alimentation suite de cette partie, nous illustrerons
des poussins n’a souvent lieu que 24 à
3. Processus les effets de l’expérience précoce sur le
48 h après l’éclosion. La nutrition pré- comportementaux comportement chez diverses espèces
coce des animaux, y compris la prise de animales en entrant par les facteurs
pro- ou pré-biotiques, est actuellement 3.1. Notions introductives environnementaux : habitat, alimen-
une stratégie envisagée pour y remé- tation, environnement social, et stress
dier. Par ailleurs, certaines entreprises Le comportement animal, ou « l’en- qui intègre souvent plusieurs de ces
testent actuellement l’éclosion directe semble des manifestations motrices facteurs et qui est particulièrement
des œufs dans les élevages et non dans observables d’un individu à un moment considéré en élevage dans le cadre de
l’environnement aseptisé des couvoirs, et dans un lieu particulier » (Campan et l’amélioration du bien-être animal.
afin de réduire le stress des animaux et Scapini, 2002), a évolué ces dernières
favoriser l’établissement de ce micro- décennies d’une vision figée prédéter- 3.2. Facteurs
biote. Néanmoins, peu de travaux étu- minée, basée sur un patrimoine géné- environnementaux
dient l’effet durable d’interventions tique et des capacités neurologiques ou a. Habitat
précoces sur le microbiote. physiologiques, vers une vision évolu- Lorsqu’on parle d’habitat, pour des
tive où l’interaction de facteurs internes animaux conduits en captivité, les effets
Enfin, la transmission d’un micro- et externes à l’organisme façonne précoces étudiés sont le plus souvent
biote favorable par la mère est un sujet la gamme de réponses de l’individu liés à l’enrichissement du milieu de vie,
d’étude actuel chez les animaux d’éle- aux facteurs de son environnement qui est supposé améliorer la flexibilité
vage. Le génotype de la mère, mais (Lickliter, 2007). Plus généralement, comportementale, les capacités cogni-
aussi la constitution de son propre l’uniformité de certains comporte- tives et donc l’adaptation de l’animal
microbiote influencent vraisemblable- ments au sein d’une espèce n’implique à des situations nouvelles. En effet,
ment celui de ses descendants. De plus, pas forcément l’absence d’effets de l’ex- confronter le jeune animal à une diver-
suite à la découverte de la présence de périence au cours du développement, sité de stimuli environnementaux, doit
microorganismes dans le placenta avant comme l’ont montré plusieurs travaux lui permettre d’acquérir une meilleure
la naissance, l’hypothèse d’une implan- de Gilbert Gottlieb chez les canards, et expérience de l’environnement auquel
tation prénatale a été formulée, même avant lui Zing-Yang Kuo dans les années il pourra être confronté plus tard.
si cette idée demeure controversée. 1920. Ce dernier fut l’un des premiers
à proposer la possibilité que certains Dans la bibliographie, des espèces
2.4. Conclusion : comportements des nouveau-nés, sup- élevées en vue de réintroduction dans
une piste prometteuse posés « innés », seraient la conséquence le milieu naturel ont fait l’objet de plu-
pour l’amélioration d’expériences faites avant la naissance sieurs études testant les impacts de
de la robustesse et ainsi que le comportement ne com- l’enrichissement précoce sur les com-
des animaux mencerait pas à la naissance (voir pétences et la flexibilité comportemen-
Lickliter, 2007 pour synthèse). tale ultérieures (travaux de Salvanes
L’environnement d’élevage des ani- et collaborateurs notamment chez
maux à la naissance joue un rôle impor- Le comportement joue un rôle très les poissons). Ainsi, chez le cabillaud
tant dans la constitution du microbiote important dans l’adaptation de l’ani- (Gadus morhua), le type d’environne-
digestif, qui lui-même contribue à l’ex- mal à son environnement. Il peut être ment (nu ou enrichi avec des galets
pression des phénotypes, en particu- vu comme l’intégration de toutes et des algues artificielles pendant 18
lier ceux qui sont liés à la santé et aux les perceptions qu’a l’individu à un semaines) a modifié le comportement
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b. Alimentation
Encadré 3. Principaux processus d’apprentissage.
Selon le type de production, les ani-
L’apprentissage est un changement durable du comportement d’un individu, face à une situation, qui maux d’élevage ont des possibilités
résulte d’une expérience préalable (Pearce, 2013 ; Darmaillacq et Lévy, 2015). L’apprentissage dépend à la variables de composer leur régime ali-
fois des capacités cognitives de l’individu mais également des facteurs contextuels comme les processus mentaire, mais d’un point de vue évo-
sensoriels, motivationnels et moteurs. lutif, la capacité qu’a le jeune animal à
sélectionner des aliments nutritifs et à
Apprentissages individuels éviter des aliments toxiques est primor-
– Apprentissages associatifs : capacité de l’animal à associer un événement à un autre (stimulus à réponse). diale car un mauvais choix peut avoir
On parle de conditionnement : des conséquences délétères voire mor-
telles. Il n’est donc pas étonnant que
i) Conditionnement classique : association d’un Stimulus Neutre (SN) à un autre Stimulus Conditionnel certains mécanismes favorisant la sélec-
(SC), entraînant une Réponse Inconditionnelle (RI de type réflexe). Permet à l’animal d’anticiper un tion d’un régime alimentaire approprié,
événement négatif ou positif avant sa réalisation mais il reste passif. aient évolué.
ii) Conditionnement opérant : association d’un comportement avec un stimulus par le biais d’un effet
favorable/défavorable (renforcement) qui influence la probabilité que le comportement se reproduise. Dès la vie fœtale, l’alimentation de la
L’animal apprend de façon active, par essai-erreur ou par un phénomène de compréhension soudaine mère peut influencer les préférences
(« insight »). alimentaires du jeune, comme chez les
– Apprentissages non associatifs (ou latents) : reposent sur la simple exposition à un phénomène sans ovins où les agneaux dont les mères
valence ou contingence particulière. ont reçu une ration enrichie en huile
essentielle d’origan pendant la gesta-
i) Habituation (désensibilisation) : diminution graduelle d’une réponse ou d’un comportement, suite tion ont une préférence plus marquée
à la présentation répétée d’un stimulus déclencheur. Plusieurs techniques d’élevage ou d’expérimen- pour cette flaveur que leurs congénères
tation visant à limiter le stress sont basées sur ce processus. n’ayant pas eu cette expérience, jusqu’à
ii) Apprentissage perceptif : apprentissage permettant de définir par perception sensorielle (vision, l’âge d’au moins sept mois (Altbäcker
audition, goût, toucher) les caractéristiques d’un stimulus et de les mémoriser. À la base notamment et al., 1995 ; Simitzis et al., 2008). Ce type
des apprentissages spatiaux (représentation de l’environnement). d’imprégnation par des flaveurs avant la
iii) Empreinte (imprégnation) : processus durable de reconnaissance et d’attachement envers un naissance n’est pas spécifique des mam-
facteur/objet/individu provoquant une préférence généralisée pour ce stimulus. Ne peut avoir lieu mifères. Chez le poulet, l’exposition à
une flaveur (fraise) pendant l’incuba-
que pendant une courte période précoce (période sensible).
tion (j15 à j20), notamment via une
Apprentissages sociaux application de l’odeur sur la coquille a
Un apprenti observe le comportement d’un modèle vis-à-vis d’un stimulus et tente de reproduire le induit une préférence spécifique pour
comportement. cette flaveur ajoutée dans la litière ou
– Apprentissages par observation (ou vicariant) : orienté vers le stimulus, par exemple un raton cherche dans l’eau de boisson, entre 2 et 4 jours
à décortiquer une pomme de pin par observation de sa mère. après l’éclosion (Sneddon et al., 1998).
De même, le comportement alimen-
– Apprentissages par imitation : orienté vers la reproduction d’un comportement et non vers le stimulus taire et la peur chez de jeunes poussins
qui l’a provoqué, par exemple un rat pousse un levier à gauche si un modèle le fait, bien qu’il soit aussi ont été affectés par l’alimentation de
récompensé à droite. la mère (aliment présentant l’odeur du
Ces apprentissages ne sont pas exclusifs. Ils mobilisent différentes catégories de mémoires et des processus menhaden (poisson)) (Aigueperse et al.,
cognitifs variés et complexes. Par leur association, l’animal est capable de développer des représentations 2013).
et des catégorisations de son environnement.
Après la naissance, un autre type
d’apprentissage intervient pour orien-
ter et façonner le comportement ali-
de groupe des poissons ultérieurement, serait adaptatif car en zone nue, la pro- mentaire : les apprentissages associatifs
lorsque les animaux étaient confron- tection vient du groupe, tandis qu’elle à la base de la théorie des apprentis-
tés aux deux types d’environnements. vient du camouflage lorsque des abris sages alimentaires. Chez les ruminants,
Les poissons issus de l’environnement sont disponibles. En termes de capaci- de nombreux travaux ont étudié ces
enrichi formaient un banc en environ- tés d’apprentissage, une autre étude capacités et leurs facteurs de variation.
nement nu mais étaient plus disper- chez les saumons (Salmo salar) a mon- Ces animaux (bovins, ovins, caprins)
sés quand ils avaient la possibilité de tré qu’un enrichissement du milieu avec sont ainsi capables d’établir des aver-
se cacher. En revanche, les poissons des galets et des structures flottantes, sions pour des aliments induisant des
issus de l’environnement nu n’ont pas de 10 à 12 mois d’âge, s’est traduit par conséquences négatives (malaise gas-
montré ce type de flexibilité comporte- une meilleure capacité d’apprentissage tro-intestinal, faible digestibilité…), et
mentale (Salvanes et al., 2007). Le chan- spatial des poissons, comparée à celle inversement des préférences pour les
gement de comportement de groupe des individus n’ayant pas eu cette expé- aliments associés à des récompenses
des poissons du traitement enrichi rience (Salvanes et al., 2013). énergétiques, protéiques, minérales
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