Population Structure and Mating System of the Australian sea lion (Neophoca cinerea)
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UNIVERSITE PARIS-SUD
ÉCOLE DOCTORALE : ED 419 BioSigne
Laboratoire Centre de Neurosciences Paris Sud (CNPS)
DISCIPLINE Neurosciences
SYNTHÈSE EN FRANCAIS DE THÈSE DE DOCTORAT
par
Heidi AHONEN
Population Structure and Mating System of the
Australian sea lion (Neophoca cinerea)
1
INTRODUCTION GENERALE
La capacité maximale des organismes à se disperser pourrait déterminer les limites géographiques
au‐delà desquelles la différenciation génétique devient évidente. Toutefois, ce n'est pas toujours le
cas, et les capacités de mouvement absolu des individus peuvent ne pas être indicateurs des modèles
de dispersion et du partitionnement génétique au sein des espèces (Milot et al. 2008). Plusieurs
grands prédateurs terrestres sont d'excellents exemples d'animaux très mobiles avec une répartition
très large, et où une structure génétique distincte peut être observée (par exemple : le coyote Canis
latrans (Sacks et al 2004), le loup gris Canis lupus (Geffen et al 2004, Pilot et al 2006), le lynx Lynx lynx
et Lynx canadensis (Rueness et al 2003a, Rueness et al 2003b) et le puma Puma concolor (McRae et
al 2005). Dans beaucoup de ces espèces, la différenciation semble être expliquées par des processus
écologiques.
Le milieu marin est, en général, un environnement qui favorise l'homogénéité génétique, car il
manque des obstacles évidents à la dispersion, comme les rivières et les montagnes qui pourraient
induire une différenciation génétique dans les environnements terrestres. Par conséquent, il est
raisonnable de s'attendre à ce que les divers organismes marins très mobiles devraient montrer une
panmixie entre les différentes zones géographiques. Pourtant, un nombre croissant d'études sur
divers taxa marins (par exemple, des tortues, des poissons prédateurs, des requins, des cétacés et de
pinnipèdes) a montré que la différenciation génétique peut se produire sur des distances
géographiques relativement courtes (Bowen et al. 1992, Goodman 1998, Knutsen et al. 2003, Natoli
et al. 2004, Bilgmann et al 2007, Graves et al 2009, Rosenbaum et al. 2009, Blower et al 2012, Tillett
et al 2012). Ainsi, cet environnement apparemment homogène s'est avéré plus complexe que prévu
et offre ainsi la possibilité d'étudier les processus façonnant la structure génétique chez les animaux
très mobiles.
Un groupe d'organismes marins sur lesquels beaucoup de recherches sont ceux qui ont
secondairement évolué dans le milieu marin mais dont les activités liées à la reproduction sont
restés dépendant à des environnements terrestres (oiseaux de mer et pinnipèdes). Pour des espèces
telles que les albatros, les manchots et les phoques, la masse terrestre telle que les îles sont
nécessaires pour à la reproduction et à l'élevage de la progéniture. La fidélité aux sites de
reproduction (retour à la même colonie pour se reproduire) et la philopatrie (retour à la colonie
natale pour se reproduire) sont communs dans beaucoup de ces espèces. Dans ces circonstances, la
forte fidélité au site de reproduction peut être considérée comme un mécanisme visant à créer une
structure génétique. Toutefois, le modèle de la fidélité et de l'étendue de la dispersion varient selon
le sexe de l'individu et le système de reproduction de l'espèce (Greenwood, 1980).
Chez les espèces où le soin parental est requis, la proximité des ressources alimentaires adéquates et
prévisibles devient une considération importante lors du choix de l'emplacement des sites de
reproduction. Des prédateurs tels que les manchots , les oiseaux marins et les pinnipèdes sont
contraints à des sites de reproduction situés assez près de sites de nourrissage afin de pouvoir
acquérir suffisamment de nourriture pour répondre à leurs propres besoins énergétiques ainsi qu’à
ceux de leur progéniture, mais aussi de revenir à la colonie dans un délai pendant lequel les jeunes
peuvent jeûner. Logiquement, les animaux peuvent librement se déplacer entre différents sites de
reproduction qui sont à portée de zones d'alimentation, et donc les flux de gènes se traduiraient par
une panmixie parmi ces sites (Lowther et al. 2012). Chez les manchots et les oiseaux marins,
généralement les deux sexes pratiquent des soins parentaux, cependant chez les pinnipèdes , comme
beaucoup de mammifères, seules les femelles fournissent des soins aux jeunes (Boness 1991). On
pourrait donc raisonnablement s'attendre à ce que les mâles soient en mesure de prospecter et de
se disperser à une plus large échelle. En effet, de nombreuses espèces de pinnipèdes présentent un
2pattern de dispersion biaisée chez les mâles (Fabiani et al 2003, Hoffman et al 2006, Gonzalez‐Suarez
et al 2009).
Lorsque les ressources ou d'autres facteurs environnementaux obligent les femelles à se regrouper,
les mâles sont en compétition intensive pour l’accès aux femelles ce qui mène à un système
d'accouplement polygame (Clutton‐Brock 1989). Les femelles otariidés doivent donc optimiser entre
les sites de reproduction appropriés et des zones d'alimentation de qualité. Il en résulte qu’un petit
nombre d'habitats est donc approprié, conduisant à des agrégations de femelles à des sites qui
donnent accès à des aires d'alimentation. En outre, le cycle de reproduction de la plupart des otariids
est lié à la prévisibilité saisonnière des ressources alimentaires. Ainsi, l'agrégation spatiale et
temporelle des femelles réceptives donne aux mâles la possibilité d'obtenir plusieurs possibilités
d’accouplement en défendant des territoires terrestres et/ou des harems de femelles. Le système
d'accouplement des otaridés a été définit comme fortement polygyne en général (Stirling et Kleiman
1983, Le Boeuf 1991, Lindenfors et al. 2002). Les systèmes de reproduction très polygyne, où seule
une partie des mâles contribue à la production de jeunes, sont susceptibles de produire une
structure génétique, comme de nombreux descendants reçoivent les gènes paternels à partir de la
même source et les co‐ascendance locales seront augmentées (Chesser 1991). D'autre part, même
un cas de dispersion rare dans ce type de système de reproduction très polygyne peut avoir un effet
d’homogénéisation.
Les méthodes génétiques sont très répandues et fréquemment utilisées pour évaluer la connectivité
et les différences entre les groupes d'organismes. Cependant les méthodes non‐moléculaires sont
souvent utilisées comme des alternatives pour étudier les différences et les limites entre les
populations. La structure des vocalisations peut varier considérablement entre les populations d’une
même espèce, et donc les vocalisations peuvent être des indicateurs précis de la spéciation et de la
divergence des populations (Mundinger 1982, Claridge et Morgan 1993, Martens 1996, Price et
Lanyon 2002, Miller et Baker 2009, Thinh et al 2011, Meyer et al. 2012). La variation des signaux
vocaux a été bien documenté dans divers organismes, y compris les insectes, les grenouilles les
oiseaux et les mammifères ( Kroodsma et Canady 1985 Catchpole et al. 1995 Cocroft et Ryan 1995
Wilczynski et Ryan 1999 Zuk et al. 2008 Yu et al . 2011). La variation géographique des vocalisations
peut résulter d'influences culturelles (par exemple, l'apprentissage vocal : Slater 1986, Deecke et al
2000), des conditions environnementales ( par exemple la structure de l'habitat, du bruit de fond :
Nicholls et al 2006) et / ou de la dérive (isolation géographique : Grant et Grant 1996, Martens 1996,
Payne 1996). Les différences de vocalisations peuvent aussi maintenir et renforcer la divergence
génétique (Ellers et Slabbekoorn 2003).
Contrairement à la littérature aviaire, la variation géographique des vocalisations est peu étudiée
chez les mammifères, et la concordance avec la structure génétique largement inexplorée (Davidson
et Wilkinson 2002, Campbell et al. 2010). Toutefois la communication vocale chez les mammifères
est très importante dans de nombreuses interactions sociales, par exemple, pour la reconnaissance
de la mère‐jeune, la compétition mâle‐mâle et l’attraction du partenaire (Krebs et Davies 1993,
Andersson 1994, Insley et al. 2003). Un groupe de mammifères dans lequel il y a des preuves claires
de variation géographique des vocalisations chez les mâles est le groupe des pinnipèdes. Toutefois,
ces études se sont concentrées uniquement sur les phocidés (Le Boeuf et Petersen 1969, Thomas et
Stirling 1983, Cleator et al 1989, Charrier et al 2013, Thomas et Golladay 1995, Perry et Terhune
1999, Sanvito et Galimberti 2000, Van Parijs et al 2000, 2003, Risch et al 2007, Terhune et al 2008).
Par ailleurs seules quelques études ont pu démontrer de manière concluante les mécanismes
responsables de ces différences et tester directement la relation entre divergences vocales et
génétiques. Ainsi, il existe un gap considérable dans la littérature scientifique concernant la variation
3vocale des otariidés, et le rôle potentiel qu’une telle variation vocale peut jouer dans le succès
reproducteur et dans la structure génétique.
Le lion de mer australien (Neophoca cinerea) est endémique de la côte sud et de l'ouest de
l'Australie. Il est répartit dans 76 colonies de reproduction avec 86% de la reproduction en Australie
du Sud. Plus de 60% des colonies de reproduction sont de petites tailles, produisant moins de 30
petits par saison. Une récente estimation du recensement de l’espèce est de ~ 14.700 animaux, ce
qui rend cette espèce l'une des otariidés les plus rares au monde et classée en voie de disparition et
sur la «liste rouge» de l’IUCN (Goldsworthy et al 2009, Shaughnessy et al 2011). Le cycle de
reproduction est unique avec un cycle de reproduction non‐annuel, asynchrone et une période de
reproduction prolongée (5‐8 mois). Ce caractère unique pourrait fortement influer sur les traits
écologiques et comportementaux du lion de mer australien.
Le niveau de structure de population chez les femelles lion de mer australien est inégalé chez les
vertébrés marins avec peu ou pas d'échanges de femelles entre colonies de reproduction. Compte
tenu du nombre élevé de colonies petites et isolées, ainsi que les faux taux de recouvrement et de
recolonisation, la connaissance du mouvement reproducteur des mâles est cruciale. L'asynchronisme
unique de la reproduction entre colonies géographiquement proches fournit aux mâles une
possibilité de se reproduire dans plusieurs colonies pendant une seule saison. Le succès reproducteur
des mâles dans différentes colonies pourrait contrecarrer le degré élevé de structure dû à l’extrême
fidélité au site des femelles lion de mer.
Les mâles lion de mer australien ont le répertoire vocal le plus pauvre de tous les mâles otariidés
(Stirling et Warneke 1971, Stirling 1972, Fernandez‐ Juricic et al 1999, Phillips et Stirling 2001,
Tripovich et al 2005). Pourtant, les males sont capables de discriminer entre les mâles et les femelles
de leur espèce, et de distinguer les cris de leurs congénères des autres espèces (Gwilliam et al. 2008).
Jusqu'à présent, les études acoustiques sur le lion de mer australien ont principalement porté sur la
reconnaissance mère‐jeune (Charrier et Harcourt 2006, Charrier et al 2009, Pitcher et al 2009, Pitcher
et al 2010a, b). Cependant, comme dans beaucoup d'espèces de vertébrés, les mâles lion de mer
australien utilisent leurs vocalisations dans des contextes sociaux tels que l'attraction des femelles et
la compétition mâle‐mâle (Krebs et Davies 1993; Andersson 1994). Compte tenu du potentiel des cris
des mâles de refléter les différences inter‐ colonies, les vocalisations pourraient donc offrir une
méthode alternative pour étudier la différenciation dans les lions de mer australiens. Une étude
préliminaire sur les cris des mâles a révélé une différenciation dans la structure acoustique entre
deux colonies d'Australie du Sud, Kangaroo Island et l'île de Lewis. De plus, cette étude a montré que
les mâles sont capables de discriminer les cris des mâles de leur propre colonie à ceux d'une autre
colonie.
Le but de ce travail était d'accroître considérablement notre compréhension de la structure de la
population et le système de reproduction du lion de mer australien, espèce en voie de disparition, et
de déterminer comment les stratégies des mâles influencent les modes de dispersion et de la
variance dans le succès reproducteur. Pour répondre à ces questions, j'ai utilisé deux méthodes
indépendantes mais complémentaires, des analyses de génétique moléculaire et acoustique. J'ai
d'abord développé et optimisé une bibliothèque de microsatellites espèce‐spécifique (chapitre 3).
Ces marqueurs génétiques héréditaires bi‐parentaux m'ont permis de déterminer l'ampleur des flux
de gènes d'origine masculine et en outre, ils sont un outil puissant pour l'analyse à haute résolution
de la filiation. Dans le chapitre 4, j'ai déterminé si le partitionnement génétique est évident avec les
marqueurs microsatellites et j’ai évalué si le modèle de mouvement des mâles reflète celle connue
chez les femelles, ou s’il suit un modèle mammifère plus typique de la dispersion masculin biaisée. Le
chapitre 5 présente une alternative pour étudier la différenciation chez les lions de mer australiens.
Dans ce chapitre, j’ai quantifié la variation géographique des cris des mâles dans différentes colonies
4de reproduction qui couvre la répartition totale de l’espèce. Les colonies d’études sont séparées de ~
5 à 2700 km, ce qui m’a permis d’enquêter sur les deux échelles micro ‐ et macro‐ géographique. En
outre, j'ai pu évaluer si la structure vocale reflète la structure génétique de cette espèce. Mon
chapitre final (chapitre 6) se concentre sur la définition du système de reproduction chez les lions de
mer australiens et l'estimation de la variance dans le succès reproducteur des mâles. Caractériser le
succès reproducteur est fondamental pour identifier les processus qui peuvent influencer la taille, la
consanguinité, les flux de gènes, et les patrons de dispersion. Ceci est particulièrement important
pour les espèces présentant une longue durée de vie (jusqu'à 30 ans), vivant en philopatrie et où
plusieurs générations successives d'animaux apparentés se produisent dans la même colonie.
Compte tenu de l'écologie de la reproduction unique de cette espèce, on peut s'attendre à ce que le
système d'accouplement des lions de mer australiens faiblement polygyne par rapport aux autres
espèces d’otariidés, y compris ceux qui vivent en sympatrie avec les lions de mer australiens. En
outre, le modèle de reproduction asynchrone bien documentée chez les colonies de lions de mer
australiens peut permettre aux mâles d'augmenter leur succès reproducteur en général. Dans ce
chapitre, j'ai également évalué le niveau et l'effet de la paternité cross‐ colonie sur le succès
reproducteur global des mâles.
En plus de mon travail de thèse, j'ai inclus deux études complémentaires en annexe. L’annexe 5
détaille une expérience playback effectuée sur différentes colonies afin d'évaluer si les mâles lion de
mer australien sont capables de distinguer les différences vocales géographiques. J'ai également joint
un article dont le travail a été effectué au cours de mon doctorat et dont je suis co‐auteur avec mon
co‐directeur Isabelle Charrier et mon collègue Robert Harcourt (Annexe 6). Ces résultats ne sont pas
inclus dans cette synthèse.
MATERIELS ET METHODES
Cette étude a été réalisée sur neuf colonies de lions de mer australiens pendant les saisons de
reproduction 2009‐2010 et 2010‐2011. Six de ces colonies sont situées le long de la côte sud de
l'Australie et trois le long de la côte ouest de l'Australie occidentale (Figure 1). Pour les analyses
génétiques, les échantillons de tissus ont été obtenus à partir de mâles et femelles adultes en
utilisant le système de biopsie Paxarms. Les chiots ont été capturés manuellement, et un petit
morceau de peau de la nageoire postérieure a été coupé avec un scalpel. Pour chaque échantillon de
tissu, l'ADN génomique est extrait à l'aide d'un protocole standard (Sunnucks et Hales 1996). Un total
de 1.500 individus ont été génotypés pour 16 loci. Pour l’analyse acoustique, 110 mâles adultes ont
été enregistrés en utilisant un micro canon Sennheiser ME 67. Uniquement des mâles actifs ont été
enregistrées et les enregistrements ont été effectués dans des circonstances comportementales
similaires (par exemple lorsque les mâles gardaient une femelle et n’avaient été perturbé par un
autre animal). Pour obtenir des mesures précises, seules les mâles dont le cri présentait un bon
rapport signal‐sur‐bruit ont été utilisés pour l'analyse. Pour chaque mâle, j'ai choisi deux séries
différentes de 10 cris consécutifs. Pour évaluer la variation acoustique des cris de mâle, 10 variables
ont été mesurées en utilisant Avisoft SAS Lab Pro ( R.Specht , Bioacoustics Avisoft , Berlin Allemagne).
5Les colonies d’étude de lion de mer Australien.
CHAPITRES PRINCIPAUX
CHAPITRE 3: Caractérisation de 12 nouveaux loci de microsatellites et de 4 loci à cross‐amplification
chez le lion de mer Australien (Neophoca cinerea) – publié par Ahonen et al. 2013
Nous décrivons un panel de microsatellites de 12 loci nouvellement développés et de 4 loci de cross‐
amplification obtenu pour le lion de mer australien, Neophoca cinerea. Next‐Generation Sequencing
454 a été utilisé pour obtenir une banque génomique partielle spécifique de l’espèce. Nous avons
génotypé 28 individus échantillonnés à partir d'une seule colonie de reproduction afin de caractériser
ces 16 loci polymorphes. Le nombre d'allèles par locus variait de trois à sept, et l’hétérozygotie
observé et attendu allait de 0.333 à 0.852 et de 0.377 à 0.787 respectivement. Ces marqueurs seront
utilisés pour étudier la diversité génétique, la connectivité génétique entre les colonies et le système
de reproduction des lions de mer australiens.
CHAPITRE 4: Les « gars du coin »: Structure génétique spatiale chez le lion de mer Australien
(Neophoca Cinerea)
La connaissance des modes de dispersion et de la structure spatiale dans une diversité d'espèces est
essentielle pour l'évaluation et le management des populations. Comme de nombreux mammifères,
les pinnipèdes présentent une dispersion biaisée vers les mâles. Des études utilisant l'ADN
mitochondrial ont montré que le lion de mer australien présente une structuration matrilinéaire
extrême. Si la dispersion des mâles est aussi restreinte que le mouvement des femelles, la plupart
des colonies de reproduction serait considérée comme des populations fermées et donc exposés à
des risques accrus associés avec la consanguinité et les changements environnementaux. Pour
estimer ces risques, nous avons donc utilisé 16 loci de microsatellites afin d’étudier l'étendue et le
taux de flux de gènes chez les mâles de cette espèce. Les échantillons provenant de 198 mâles de
6neuf colonies de reproduction ont été recueillies durant la saison de reproduction 2009‐2010. Nos
objectifs étaient : (i) de déterminer si le partitionnement génétique est évident avec des marqueurs
microsatellites biparentaux hérédités, (ii) d'évaluer si le patron de mouvement des mâles reflète la
philopatrie connue des femelles ou suit la dispersion typique des mammifères biaisée vers les mâles,
et (iii) de discuter des facteurs causant une telle dispersion restreinte chez un tel prédateur marin.
Nous avons constaté que le lion de mer australien présente une dispersion biaisée vers les mâles,
toutefois, la relative forte différenciation entre les colonies de reproduction implique que la
dispersion des mâles est limitée à une remarquable petite échelle (> 120km). Cela est surprenant
compte tenu du potentiel de dispersion de cette espèce et de l’asynchronie de reproduction qui
permettent de faciliter les mouvements des mâles entre les colonies géographiquement proches.
Bien que l'isolement géographique explique la divergence à grande échelle observée entre l'Australie
du Sud et les colonies d'Australie occidentale, d'autres facteurs doivent jouer un rôle à une échelle
de différentiation plus fine. De récents travaux de suivi ont montré que les mâles retournent, sur
plusieurs mois, à la même colonie où ils ont été marqués, et qu’ils utilisent les mêmes zones
d’alimentation, indépendamment des conditions océanographiques ou de la saison de l'année
(Lowther et al 2013). Il semble que les mâles lion de mer australien montreraient un degré de
spécialisation de fourragement à petite échelle similaire à celle observée chez les femelles (Lowther
et al. 2011). Le fait que les males soient invariants en dépit des changements distincts dans la
disponibilité de la nourriture et des conditions océanographiques, cela suggère qu'ils sont limités
dans le degré de plasticité qu'ils peuvent montrer dans le contexte des changements. Il semble donc
que les implications de ceci en plus des résultats génétiques obtenus dans cette thèse sont
importantes. Les mâles semblent contraints de se disperser uniquement dans les colonies
suffisamment proches fournissant des sources de nourriture familière et fiable, et potentiellement
des opportunités de reproduction.
Le succès de reproduction peut également être affecté par les interactions à long terme avec les
autres (Wolf et al 2005). Si les mâles restent toute l'année dans la même colonie, ils peuvent aussi
acquérir des informations importantes sur les zones de reproduction et peut‐être s'établir dans la
hiérarchie des mâles de la colonie. Des avantages similaires ont été suggérés chez les otaries à
fourrure de Nouvelle‐Zélande et d’Australie où la dispersion post‐ reproduction est en partie limitée
à certains individus (Page et al 2005, Kirkwood et al 2006). Les mouvements vers des colonies
inconnues pourraient augmenter le risque de prendre des opportunités d'accouplements plutôt que
d'augmenter le nombre de partenaires disponibles chez le lion de mer Australien. On peut penser
que les males ont plus à gagner de rester proches de colonies familières afin d’avoir une meilleure
connaissance du cycle reproducteur de la colonie. En général, chez les otariidés, la période de
reproduction est saisonnière, courte et très prévisible. Cela implique que les mâles peuvent se
disperser largement afin de se nourrir et de revenir avec un degré élevé de certitude sur les sites de
reproduction. Chez le lion de mer australien, le cycle de reproduction prolongée et le haut degré de
variabilité du début de la saison de reproduction rend donc la dispersion une stratégie risquée. Une
mauvaise estimation du début de la saison de reproduction est désavantageux en deux points : 1) le
risque de perdre de nombreuses opportunités d’accouplement, et 2) mal anticiper l'accumulation de
réserves énergétiques, et le coût associé à cela.
Chez le lion de mer australien, il apparaît que la bonne connaissance du milieu local, comme la
spécialisation de fourragement à petite échelle, combinée à une capacité limitée de dispersion,
pourrait expliquer la dispersion restreinte et le concept chez les mâles des « gars du coin». Le lion de
mer australien illustre les nouvelles connaissances acquises par une meilleure compréhension des
mécanismes généraux. Les facteurs écologiques et comportementaux semblent être les moteurs
7d'un haut degré de structure de la population à fine échelle, par opposition aux explications
géographiques plus traditionnelles tels que la distance spatiale et les barrières topographiques.
CHAPITRE 5: La même chanson ? Les cris des males lion de mer Australien révèlent une variation
géographique claire mais qui ne reflète pas la structure génétique connue.
Les vocalisations de mâles jouent un rôle important dans les activités de reproduction chez de
nombreuses espèces, et donc des variations significatives entre les populations peuvent altérer leurs
interactions sociales. Si la variation géographique des vocalisations des mâles est bien étudiée chez
les oiseaux, elle est très largement ignorée chez les mammifères. Cette étude quantifie la variation
géographique chez les cris de mâles lion de mer Australien (Neophoca cinerea) et elle discute les
facteurs façonnant les différences vocales dans cette espèce.
Nous avons enregistré des cris de mâles de sept colonies séparées de ~ 5 à 2.700 km afin d'étudier
les différences acoustiques sur des échelles micro et macro‐géographiques. Nos résultats ont révélé
des variations géographiques significatives entre les sites d’études cependant la différentiation
vocale n’est pas uniforme. Une combinaison de paramètres acoustiques contribue à la discrimination
entre les colonies et montre que la variation de vocalisations de mâles pourrait être déterminée par
la sélection spécifique pour des changements de certains paramètres vocaux.
Les variations vocales ne sont pas toutes à la même échelle géographique. Une nette différence dans
les cris de mâles a été observée à l'échelle régionale, soit entre l'Australie occidentale et des colonies
d'Australie du Sud (séparés par> 2200 km). Les mâles ne sont pas censés se déplacer entre ces deux
régions, et la différence a également été détecté avec des marqueurs génétiques (Campbell et al
2008; Chapitre 4). Les différences entre colonies plus proches (5 à 400 km) sont plus subtiles.
Cependant, ces différences ne suivent pas le patron de distance où les colonies proches seraient plus
similaires. En effet, la plupart des cris mal classés ont été affectés à des colonies géographiquement
éloignés et non à la colonie la plus proche.
Seules quelques études de pinnipèdes ont été en mesure de démontrer de manière concluante les
mécanismes expliquant les différences vocales détectées (Van Parijs et al 2003). Généralement, les
variations de signaux vocaux peuvent provenir de facteurs culturels comme l’apprentissage vocal
(Slater 1986; Deecke et al 2000), environnementaux (adaptation à des environnements acoustiques
ou des niches écologiques; Nicholls et al 2006) ou des facteurs génétiques (isolement reproductif
conduit à la dérive génétique; McCracken et Sheldon 1997; MacDougall‐Shackleton et MacDougall ‐
Shackleton 2001, Perry et Terhune 1999). Dans le chapitre 4, j'ai été en mesure d'établir que la
dispersion des mâles est limitée à une remarquable petite échelle avec la structure génétique
présente sur des distances supérieures à 100 km. Lorsque la structure acoustique a été comparée à la
structure génétique, en général, il n'y avait aucune corrélation observée entre ces deux traits. A
l’échelle régionale (WA contre SA), les structures acoustique et génétique semblent être en
concordance, mais sur de petites échelles géographiques, ce modèle n’est plus valable. Les
différences dans les cris de mâles observés à grande échelle pourraient être expliquées par
l'isolement physique entre l'Australie occidentale et des colonies d'Australie du Sud (séparés par >
2.200 km), qui devrait également conduire à des différences génétiques entre ces deux régions.
Les différences acoustiques des cris de mâles pourraient aussi s'expliquer par des facteurs
environnementaux. Les différences de l'environnement physique peuvent être un puissant moteur
pour la différenciation des caractéristiques acoustiques et de la divergence dans les vocalisations
entre les colonies. Ceci est en adéquation avec la sélection de paramètres acoustiques qui favorisent
la transmission du signal dans l’environnement local (Morton 1975, Wiley et Richards 1982). Les
caractéristiques physiques des colonies en Australie‐Occidentale obligent les mâles à se répartir dans
8un espace relativement restreint et bruyant, ce qui rend la densité des mâles très élevé par rapport à
la situation observée dans les colonies d'Australie du Sud. Les différences observées dans la
rythmicité des cris (durée des cris plus longue, des durées inter‐cri plus courtes en Australie‐
Occidentale) pourraient s'expliquer par la différence dans la densité des mâles et donc par une
différence du niveau de bruit de fond (plus d'individus vocalisent en même temps en plus du bruit de
l'océan). Les mâles vivant dans les colonies plus denses produisent des cris plus longs et à un rythme
plus rapide que ceux vivant dans des colonies à faible densité, ceci améliorant ainsi leur chance
d'être détecté par leurs congénères. La divergence des cris peut refléter la différence dans les
propriétés de propagation du son des différentes colonies et, est donc compatible avec l'hypothèse
d'adaptation acoustique (Morton 1975). Des résultats similaires ont été montrés chez le Jardinier
satiné où les cris entre populations génétiquement liés divergent avec l’habitat, mais où les cris de
populations génétiquement différentes mais d’ahabitat similaires convergent (Nicholls et al. 2006).
Ni les différences génétiques, ni la distance géographique, ou la sélection de l'habitat expliquent
complètement la variation vocale entre colonies d'Australie du Sud. Des hypothèses alternatives et
des tests supplémentaires sont nécessaires pour résoudre ce problème. La taille du corps chez les
vertébrés est un factor important influant la structure des cris comme les caractéristiques spectrales
(par exemple des fréquences de résonance chez les mammifères : Reby et McComb 2003; chez les
oiseaux : Nowicki 1987), la fréquence fondamentale (chez les oiseaux : Ryan & Brenovitz 1985;
Nowicki et Marler 1988). Les caractères morphologiques comme la taille et le poids pourraient donc
être testés comme une source potentielle de la variabilité vocale chez le lion de mer Australien. Il y a
effectivement des varations de taille chez les femelles lion de mer dans certaines (masse corporelle,
obs. pers. A. Lowther). Si les femelles sont plus grandes dans certaines colonies que dans d'autres
pourquoi la taille du corps des mâles ne différerait pas également entre colonies ? Par exemple, la
taille corporelle plus grande des mâles d’une colonie pourrait être liée au comportement alimentaire
des mâles et à leur capacité à plonger plus profondément et donc à attraper des proies plus grosses
(Weise et al. 2010). Cependant, actuellement, nous avons pas assez de connaissance sur le
comportement alimentaire des mâles à travers différentes les colonies pour tirer de telles
conclusions.
CHAPITRE 6: Partager l’amour: une analyse de paternité sur trois colonies de lions de mer
Australiens.
Un niveau élevé de polygynie implique que les mâles sont capables de monopoliser plusieurs
femelles. En général, le potentiel de la polygynie est élevé chez les pinnipèdes se reproduisant à terre
car la plupart des espèces présentent un regroupement synchrone de femelles au cours d'une saison
de reproduction. Ceci offre aux mâles l’opportunité de contrôler l'accès à de nombreuses femelles
sur une courte période de temps. Le lion de mer australien (Neophoca cinerea), unique otariidé
endémique de l'Australie, diffère de cette tendance générale car sa période de reproduction s'étale
sur plusieurs mois menant à faible nombre de femelles réceptives à un même moment. Autre fait
unique, la reproduction entre colonies est aussi asynchrone et non annuelle. Compte tenu de cela,
nous prévoyons que la monopolisation des femelles par un petit nombre de mâles est peu probable
et donc que les paternités seront relativement bien répartis entre tous les mâles. L'objectif de cette
étude était d'estimer la variance dans le succès reproducteur des mâles dans trois colonies (les iles
d’Olive, Lilliput et Blefuscu) à l'aide de 16 marqueurs microsatellites. Nous avons utilisé une analyse
de paternité afin (i) de définir le système de reproduction et la variance du succès reproducteur des
mâles lion de mer australien, (ii) d'évaluer le niveau et l'effet de la paternité cross‐ colonie sur le
succès reproducteur global des mâles, (iii) d'étudier la possibilité d’évitement de reproduction sur la
base de la parenté.
9Nos résultats montrent que les lions de mer australiens affichent des taux de polygynie relativement
modestes, avec la majorité des mâles produisant un ou deux petits par saison. Dans les trois colonies,
plus de la moitié des mâles de l'échantillon ont eu une paternité assignée au cours des deux saisons.
Nous avons montré que certains mâles se déplacent activement et que la reproduction entre les 3
colonies and l’apparentement ne semble pas influencer le choix du partenaire et la dispersion chez
cette espèce.
La polygynie chez le lion de mer australien tombe à l'extrémité inférieure du continuum
généralement décrit chez les pinnipèdes (Boness et al 1993). En outre, nous pouvons conclure que le
biais de reproduction chez le lion de mer Australien n'est pas aussi prononcé que celui observé dans
d'autres espèces d’otariidés (Goldsworthy et al 1999, Hoffman et al 2003, Kiyota et al 2008, Caudron
et al 2010). En général, le comportement reproducteur des mâles polygynes est principalement
influencé par la répartition spatiale et temporelle des femelles (Emlen et Oring 1977, Clutton‐Brock
1989). Lorsque les femelles sont dispersées dans l'espace et temporellement, ou sont très mobiles, la
monopolisation des femelles devient difficile et coûteuse en énergie diminuant le niveau de la
polygynie. Nous émettons donc l'hypothèse que la saison de reproduction prolongée où les femelles
réceptives sont relativement bien étalées dans le temps et dans l'espace est le principal facteur
expliquant le faible écart observé dans le succès de reproduction. Pour chacune des trois colonies
d’étude, la durée maximale de la période de reproduction est d'environ 210 jours et les dernières
estimations de la production de jeunes sont 196, 66 et 104 chiots pour Olive, Lilliput et Blefuscu
respectivement. Compte tenu de cela, nous estimons que le nombre de femelles réceptives en une
seule journée à chaque colonie est inférieur à 1 (0.93, 0.31 et 0,50 pour Olive, Lilliput et Blefuscu
respectivement). Même pendant " le pic de la saison " le nombre de femelles réceptives ne devrait
pas être beaucoup plus élevé. Par conséquent, il est presque impossible pour un mâle de
monopoliser plusieurs femelles en même temps. Bien que rare chez les otariidés, ceci est également
observé chez le lion de mer des Galapagos (Pörschman et al. 2010). Chez les lions de mer Australiens,
le faible nombre de femelles réceptives est d’autant plus gênant que la saison de reproduction est
extrêmes longues, ce qui empêche les mâles de pouvoir monopoliser les femelles pendant toute la
période de reproduction. A Seal Bay, l'une des colonies de lion de mer la mieux plus étudiée, les
mâles passent jusqu'à quatre semaines à terre avant de quitter la colonie, sans doute pour se nourrir
(Higgins 1990). Nous avons observé des périodes à terre semblables au cours de séjours dans
d'autres colonies. Cependant, nous ne savons pas combien de mâles reviennent et continuer de
monopoliser des femelles. Ce comportement augmente le turn‐over élevé des mâles et peut
expliquer la relative équité de succès reproducteur observés dans les trois colonies de lions de mer
australiens.
La présence de certains mâles qui se déplacent activement entre ces colonies souligne l’absence de
structure génétique obtenue avec des marqueurs microsatellites (chapitre 4). Malgré l'équité relative
observée chez les males produisant des jeunes, certains mâles produisent plus de jeunes que la
moyenne. Une étude plus approfondie est nécessaire pour comprendre les processus et les traits qui
déterminent le succès reproducteur individuel. Les implications de ces résultats pour la conservation
d'une espèce endémique en voie de disparition sont importantes. Le niveau faible de polygynie
observé chez le lion de mer Australien est en effet « une bonne nouvelle » pour cette espèce. La
variance du succès reproducteur est un déterminant important de la taille de la population
génétiquement efficace (Ne : Wright 1938 Nunney 1993 Frankham 1995). Une polygynie accrue
associée à un biais reproductif devrait réduire Ne à travers une variance accrue du succès
reproducteur (Frankham 1995, Anthony et Blumstein 2000) et devrait donc conduire à la perte de
variation génétique, en particulier en isolement (Frankham et al 2002). Ainsi, en supposant que les
faibles niveaux de polygynie observés reflètent le système de reproduction de toute la population, il
10est possible que la variabilité génétique de l'espèce reste robuste, malgré le nombre de petites et
colonies isolées formés par ces animaux.
CONCLUSIONS GENERALES
Ce projet a été initié afin de combler des lacunes importantes, à savoir quelle est l'influence du
comportement reproducteur des mâle et l'ensemble de ses antécédents, sur la biologie de la
reproduction, la viabilité de la population et de la structure de la population du lion de mer
australien, espèce endémique et en voie de disparition. Au cours de cette étude, j'ai pu déterminer
les patrons de dispersion sexe‐biaisées, identifier le degré de polygynie, et lier tout cela à la taille
effective de la population et de la connectivité à travers une grande partie de leur distribution et j’ai
pu fournir des données de base essentielles pour toute une série d’études comportementales. Plus
précisément, j’ai démontré que le lion de mer australien ne présente pas le modèle mammifère
typique de la dispersion biaisée vers les mâles. En effet, la dispersion des mâles est limitée à une
remarquable petite échelle compte tenu des habitudes d'alimentation de ces animaux, et contribue
fortement à la structure génétique des plus marquée de n’importe quel mammifère marin. J'ai émis
des hypothèses pouvant expliquer ce patron. Je suggère qu'une telle dispersion restreinte des mâles
pourrait s'expliquer par la spécialisation du fourragement à petite échelle combinée avec les
avantages de la connaissance du site de reproduction. Compte tenu du nombre élevé de petites
colonies isolées, ce faible niveau de dispersion soulève la question de savoir si la consanguinité est
une menace possible pour l'espèce. Je n'ai pas testé directement la consanguinité, mais la cohérence
dans les valeurs de richesse allélique et d’hétérozygotie attendue suggèrent qu'aucune des colonies
échantillonnées présentent des niveaux élevés de consanguinité et donc qu’il n’y a pas de forts
risques de consanguinité.
Grâce à une approche nouvelle, j'ai utilisé les vocalisations des mâles comme une méthode
alternative pour étudier les différences et la structuration des colonies. Les résultats montrent une
variation géographique significative dans les colonies. Quand la structure acoustique a été comparée
à la structure génétique, à l'échelle régionale (WA contre SA) la structure acoustique et structure
génétique semblent être en concordance, mais sur de petites échelles géographiques, ce modèle
n’est plus valable. Les niveaux généralement faibles de l'échange entre les colonies rappellent que la
dérive permet d’expliquer les différences vocales, cependant une forte concordance entre les
données génétiques et les données acoustiques n'est pas attendu. J'ai donc suggéré que des facteurs
environnementaux et/ou morphologiques peuvent contribuer davantage aux différences que j'ai
constatées.
Plusieurs traits reproductifs et comportementaux place le lion de mer Australien en contradiction
avec tous les motifs universels vus chez les autres otariids. La saison de reproduction prolongée où
les femelles réceptives sont étalées dans le temps et l'espace est certainement un facteur
déterminant majeur pour la polygynie modeste observée chez cette espèce. Les marqueurs
microsatellites indiquent que les mouvements des mâles pour la reproduction ne se font qu’à une
petite échelle. Mes analyses de paternité étayent aussi le faible niveau de dispersion et montrent
que certains mâles se déplacent et se reproduisent entre proches colonies.
En résumé, le lion de mer Australien présente un patron unique de reproduction qui est en
contradiction avec celle trouvée chez les autres otaridés. Les attributs découverts au cours de ce
projet fournissent de nouvelles informations sur l'évolution et les conséquences pour la viabilité
future de cet unique et remarquable espèce endémique de l’Australie.
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