Chapitre 22. Recherche de la plante hôte à distance
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Paul-André Calatayud, Frédéric Marion-Poll, Nicolas Sauvion et Denis Thiéry
(dir.)
Interactions insectes-plantes
IRD Éditions
Chapitre 22. Recherche de la plante hôte à distance
Denis Thiéry, Thierry Brévault, Serge Quilici, Laurent Dormont et Bertrand
Schatz
DOI : 10.4000/books.irdeditions.22497
Éditeur : IRD Éditions, Éditions Quae
Lieu d'édition : IRD Éditions, Éditions Quae
Année d'édition : 2013
Date de mise en ligne : 18 juin 2019
Collection : Référence
ISBN électronique : 9782709918633
http://books.openedition.org
Référence électronique
THIÉRY, Denis ; et al. Chapitre 22. Recherche de la plante hôte à distance In : Interactions insectes-plantes
[en ligne]. Marseille : IRD Éditions, 2013 (généré le 31 mars 2020). Disponible sur Internet : . ISBN : 9782709918633. DOI : https://doi.org/10.4000/
books.irdeditions.22497.Chapitre 22
Recherche de la plante hôte à distance
Denis Thiéry, Thierry Brévault, Serge Quilici,
Laurent Dormont et Bertrand Schatz
Ce chapitre traite des comportements de Cette étape est même vitale pour les insectes et
recherche à distance de la plante hôte par les les plantes impliqués dans des mutualismes obli-
insectes en vue de l’établissement de tout ou partie gatoires de pollinisation tels que les figuiers, les
du cycle reproducteur, mais aussi de plantes utili- yuccas, et certains palmiers ou cactus (Godfray,
sées comme ressources temporaires (recherche 1994 ; Proffit et al., 2007).
de nutriments spécifiques ou de molécules de L’étude des mécanismes d’orientation chez les
défense par exemple). La localisation de la plante insectes a depuis longtemps fasciné de nombreux
à distance et la mise en œuvre des comporte- chercheurs. Au départ apanage des physiologistes
ments de recherche sont des étapes essentielles et éthologistes, les comportements d’orientation
à la rencontre entre le consommateur (insecte) des insectes intéressent les écologistes mais aussi
et sa ressource, mais aussi à la régulation des les cybernéticiens. Dès la fin du xixe siècle, on
distances inter-individuelles entre partenaires remarque les travaux de Bethe, puis au début du
sexuels ou compétiteurs potentiels. L’expression xxe siècle, ceux de Von Frisch, Wolf, Kühn, Loeb,
des comportements et des stratégies de recherche Fraenkel et Wigglesworth, repris et cités dans
est évidemment phénotypique (morphologie des l’ouvrage de Fraenkel et Gunn publié en 1940
organes mis en jeu, physiologie et métabolisme puis réédité en 1961 (Fraenkel et Gunn, 1961).
sous-jacents), mais aussi génétique, les capacités Cet ouvrage a stimulé de nombreuses recherches,
à localiser une ressource (chez les phytophages, en particulier celles de Dethier et Mittelstaedt
souvent une plante) doivent être optimisées afin (voir revues de Jander [1963] ; puis de Kennedy
d’augmenter le succès reproducteur. [1978]) qui proposent explicitement d’étudier
Chez les insectes phytophages, la localisation de avec précision les mécanismes d’orientation des
la plante (recherche de sites d’accouplements, de insectes, en particulier en réponse aux odeurs,
refuge, de nutrition ou de ponte) est une étape pour les nombreuses applications – notamment
clé de leur stratégie adaptative (Schoonhoven agronomiques – qui peuvent en découler. Cette
et al., 2005). Cette étape doit pouvoir se réaliser fascination est probablement liée aux perfor-
avec une probabilité de succès autorisant une mances des « outils de navigation » et, parfois, à
proportion suffisante d’individus à trouver leurs la « désarmante » simplicité des mécanismes et
ressources trophiques et à s’assurer un succès structures sous-jacents, impliquant les structures
reproducteur satisfaisant. Chez les plantes à neurobiologiques. Elle est aussi stimulée par les
pollinisation entomophile, cette localisation par immenses possibilités de mises au point de pièges
les insectes pollinisateurs est importante, car elle attractifs et, plus récemment, par les applications
assure les échanges de gènes entre les plantes. liées à la robotique.
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Tableau 22-1 – Tentative de synthèse des différentes modalités sensorielles impliquées dans les comportements
de recherche de la plante hôte (d’après Thiéry, 2009).
Modalité sensorielle Acoustique Visuelle Mécanique Olfactive
impliquée (perception de flux d’air)
Distance d’action Longue ou courte Longue ou courte Longue pour Longue et courte
l’anémotactisme, selon la volatilité
courte pour la température des molécules (1)
et l’hygrométrie
Type de signal Vibrations Contraste, Mouvements de l’air, Molécules
de la feuille, forme ou silhouette, température, hygrométrie
stridulations couleur, polarisation
de la lumière,
photopériode
Organes impliqués Organes Yeux, ocelles Mécanorécepteurs Chimiorécepteurs
tympaniques, (incluant hygro, thermo), des antennes
organe dont organe de Johnson
de Johnson (2)
Mode d’action Orientant ou Orientant et Orientant ou enclencheur Orientant ou
enclencheur régulateur (3) (4) enclencheur
Fiabilité Souvent bonne De bonne à faible Faible Très bonne
de l’information (5) à excellente
Sensibilité à la confusion Faible Faible pour Sujette aux perturbations Sujette à masquage,
ou au camouflage la confusion aérodynamiques confusion olfactive
et évidemment
aux perturbations
aérodynamiques
Objectif de la recherche Cible précise Zone de présence Zone de présence Zone de présence
à cible précise et cible précise
Amélioration des Non démontrée (6) Oui Non démontrée Oui
performances par
apprentissage
Exemples Cicadelles, cigales, Mouches des fruits, Blattes, doryphores, Très nombreux
drosophiles, abeilles Lépidoptères (7) insectes
parasitoïdes
(1) L’émission naturelle par aérosols permet de retrouver des molécules peu volatiles (exemple di- et tri-terpènes) à
longue distance ;
(2) organe chordotonal à l’articulation antenne pédicelle et qui, outre sa fonction acoustique, mesure la déflexion de
l’antenne (également très utilisé pour mesurer la vitesse de déplacement) ;
(3) cas de la régulation optomotrice du vol des Lépidoptères ;
(4) peut suffire à l’orientation lorsque les autres informations sont faibles ou manquantes ;
(5) critère subjectif. Nous l’attribuons pour des modalités utilisées seules. En combinaisons, la fiabilité est améliorée ;
(6) non documenté à notre connaissance ;
(7) de très nombreux insectes utilisent par exemple l’anémotactisme conditionné par l’odeur ou le « zigzaging ».
Chez les insectes spécialistes, la capacité de la de trouver dans un environnement sensoriel
femelle à localiser puis à reconnaître la plante complexe des plantes rares et isolées. Une revue
appropriée est une des clés du succès de la récente de Mueller et Fagan (2008) montre le lien
descendance, en particulier lorsque les stades évident entre mécanisme d’orientation individuel
larvaires jeunes sont peu mobiles et ne peuvent et distribution des populations dans des espaces
corriger les erreurs de la mère. Dans certains cas, complexes, ainsi que l’appropriation récente
ces comportements de recherche sont rendus par la communauté de l’écologie des popula-
très performants, permettant à un individu tions des mécanismes d’orientation individuels.
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laires chez divers parasitoïdes, comme ceux de
pollinisateurs de figuiers (Godfray, 1994 ; Proffit
et al., 2007). La première étape consiste à localiser
l’habitat de la plante hôte, à l’intérieur duquel s’ef-
fectuent ensuite la détection et le choix de celle-ci.
Abeille, Apis mellifera, en approche d’une fleur de
ronce, Rubus sp. (© Th. Colin).
Le processus de localisation de la plante peut
se résumer en deux principales étapes : la loca-
lisation à distance et la reconnaissance finale Abeille, Apis mellifera (© Th. Colin).
au contact. Ce chapitre traite de la première
étape, qui sera présentée au travers de plusieurs Les mécanismes qui gouvernent le comporte-
exemples comme l’enchaînement de quatre ment de recherche peuvent être très différents
modalités sensorielles agissant à distance de la d’une étape à l’autre (de l’habitat jusqu’à la plante
source d’information : acoustique, visuelle, méca- hôte) (Prokopy et Roitberg, 1984). La nature des
nique et olfactive (Bell et al., 1995) (tabl. 22-1). différents stimuli, leur importance relative et la
Nous centrerons cette synthèse sur les modalités séquence selon laquelle ils interviennent lors des
sensorielles qui sont privilégiées dans l’attraction différentes phases du processus de localisation de
à distance par la plante : la vision, l’olfaction et l’hôte constituent toujours un vaste champ d’in-
la mécanoréception. L’audition concerne aussi vestigation. Les caractéristiques physiques des
les insectes phytophages (voir Robert et Göpfert, plantes ne sont généralement pas jugées suffisam-
2002 pour revue), mais principalement pour ment typiques pour permettre à un insecte d’iden-
les comportements de régulation de distance tifier une plante (Prokopy et Owens, 1983). Chez
inter-individuelle (par exemple, recherche du la mouche de la pomme, R hagoletis pomonella
partenaire sexuel). Quelques exemples, volontai-
rement limités, pour la plupart empruntés à des
Diptères (mouches des fruits), des Lépidoptères,
des Coléoptères ainsi qu’à plusieurs situations de
pollinisation, illustreront notre propos.
Les étapes du processus de recherche
Les comportements de recherche de la plante
peuvent impliquer la détection et la perception
sensorielle de différents items comme : l’habitat ;
la plante entière ou l’arbre ; un rameau ou une Figure 22-1 – Niveaux hiérarchiques de recherche
branche ; un bouquet de fruits ; ou le fruit indi- de l’hôte chez les mouches des fruits
viduel (fig. 22-1). On retrouve des étapes simi- (d’après Roitberg, 1985).
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(Diptera, Tephritidae), qui a été particulièrement
étudiée de ce point de vue, les études ont montré
Médiateurs chimiques utilisés
que la femelle détecte l’habitat de l’hôte grâce à dans la localisation à distance
l’information olfactive fournie par des composés
volatils émis par les pommes. Après l’arrivée sur Des déchets du métabolisme
l’arbre, la localisation des fruits s’effectue surtout aux médiateurs chimiques
à partir des caractéristiques visuelles de l’hôte. Les médiateurs chimiques produits par les plantes
Lorsque les fruits sont peu visibles ou rares, ont d’abord été considérés comme des déchets
l’odeur interagit avec la vision durant le processus du métabolisme (Dobson, 1994), ce qui avait au
de recherche (Aluja et Prokopy, 1993). moins l’avantage de fournir une explication plau-
Chez R. pomonella et probablement chez la sible à la ségrégation de certaines molécules. Puis
plupart des Tephritidés, les vols d’arbre en ils ont été appelés « métabolites secondaires »,
arbre à la recherche des fruits sont diurnes. Les le qualificatif de secondaire indiquant qu’ils ne
femelles à la recherche d’un site de ponte visitent sont pas essentiels à la physiologie et à la crois-
l’habitat de l’hôte jusqu’à ce qu’elles découvrent sance de la plante. C’est cette vision manichéenne
un fruit au stade favorable, ou elles émigrent qui a originellement conduit à penser que les
après un temps critique fixé si la recherche n’a composés secondaires n’étaient que des sous-
pas été « fructueuse ». En revanche, la ponte produits de l’activité métabolique d’une plante
dans un fruit provoque la remise à zéro de l’hor- (Banthorpe et al., 1972). Une véritable fonction
loge et une augmentation du temps critique de écologique commence à être supposée pour ces
recherche dans la même région. Ainsi, ce méca- composés dans la première moitié du xxe siècle
nisme détermine la persistance de recherche dans le domaine de la biologie appliquée. Ce n’est
des femelles dans l’habitat de l’hôte et augmente qu’à partir du milieu du xxe siècle que l’attention
l’efficacité de la recherche dans un habitat des écologistes se porte véritablement sur le sujet,
fragmenté (Roitberg et Prokopy, 1984). Chez avec les travaux de Dethier (1954) et de Fraenkel
la mouche du melon, Bactrocera cucurbitae (1959) sur les modalités du choix de leur nourri-
(Diptera, Tephritidae), comme chez la mouche ture par les insectes phytophages, dans lesquelles
de la tomate, Neoceratitis cyanescens (Diptera, les composés secondaires jouent un rôle prépon-
Tephritidae), les femelles gravides se déplacent dérant. Ensuite, Ehrlich et Raven (1964) ont
le matin de leurs abris situés dans la végéta- proposé l’hypothèse d’une co-évolution entre
tion non hôte environnante vers les parcelles plantes et herbivores, dans laquelle les composés
contenant des plantes hôtes en fructification, du métabolisme ont pu être sélectionnés pour
puis retournent vers leurs abris avant le crépus- remplir une fonction de défense contre les herbi-
cule (Brévault et Quilici, 2000 ; Nishida et Bess, vores. Ces auteurs suggèrent ainsi que la produc-
1957). En revanche, lorsque les fruits hôtes sont tion par les plantes de ces composés est au cœur
en faible nombre ou de basse qualité, les femelles des mécanismes d’évolution des plantes, faisant
émigrent assez rapidement. Certaines espèces ainsi passer les composés secondaires du statut
peuvent ainsi parcourir des distances considé- de simples déchets du métabolisme à celui de
rables avant de trouver des hôtes convenables moteur majeur de l’évolution de la biodiversité.
(Drew et Hooper, 1983). À la même époque, les chimistes commençent
Pour s’orienter, l’insecte utilise des informa- à découvrir que, contrairement à ce qui était
tions sensorielles émanant de son environne- envisagé jusqu’alors, les composés secondaires
ment, et des informations internes dérivées des pouvaient être catabolisés (Croteau, 1987 ;
propriocepteurs ou inscrites dans son patri- Croteau et al., 1972), c’est-à-dire dégradés pour
moine génétique (Bell, 1990). La structure du rejoindre les chaînes métaboliques primaires.
système sensoriel des insectes est présentée dans Cette observation acheva de convaincre nombre
le chapitre 8. d’évolutionnistes et d’écologistes que ces
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olécules ne pouvaient être réduites à de simples
m cas de l’herbivorie ou du parasitisme (De Boer et
déchets du métabolisme, et que l’étude de leurs Dicke, 2005 ; Vet et Dicke, 1992). Cependant, le
fonctions écologiques constituait un champ de sens de cette interaction peut varier au cours de
recherche prometteur. Ainsi, à partir de la fin des l’évolution (un parasite peut devenir un pollini-
années 1960, l’étude croissante de ces composés a sateur, et inversement). Ces interactions, souvent
engendré l’émergence d’une nouvelle branche de très complexes, correspondent fréquemment à
l’écologie, l’écologie chimique (voir Sondheimer des réseaux d’interactions, où ces insectes sont
et Simeone [1970]). De nombreuses fonctions également en interaction (voir chapitres 30 et 32 ;
vont être alors découvertes, comme : Schatz et al., 2006). La transmission d’informa-
−− la défense chimique constitutive (cas des alca- tions par communication chimique entre deux
loïdes) et/ou induite (cas des composés cyanogé- partenaires interspécifiques est appelée la média-
niques) contre les herbivores (Freeland et Janzen, tion chimique. Dans ce chapitre, nous traiterons
1974 ; Pichersky et Gershenzon, 2002 ; Williams, uniquement ce dernier aspect.
1970) et contre d’autres pathogènes (bactéries,
champignons) (Dabbah et al., 1970) ; Médiateurs chimiques volatils
−− l’allélopathie, c’est-à-dire l’ensemble des impliqués dans l’attraction à distance
effets d’une plante sur une autre par le biais de
Nature chimique des molécules volatiles
composés secondaires, ce qui intervient dans le
cadre d’interactions interspécifiques, surtout de Les médiateurs chimiques interviennent de
compétition et parfois de synergie (Fischer, 1991 ; façon importante dans la localisation à distance
Harborne, 1988 ; Rice, 1984). Ces composés sont des plantes par les insectes. Schématiquement,
libérés dans le sol ou dans l’air et influencent la les composés volatils sont émis d’un point sur
dynamique des associations végétales, en agissant la plante, point à partir duquel ces composés
sur les processus de succession végétale, la distri- se centrent sur une sphère de diffusion dont la
bution spatiale des plantes, la dormance et le concentration diminue avec la distance (fig. 22-2).
taux de germination des graines, les dynamiques Ainsi, l’insecte, attiré par cette odeur, va parvenir
d’infection par les pathogènes et les processus de à trouver le centre de cette sphère de diffusion
nitrification du sol (Levin, 1976) ; en se dirigeant vers des odeurs de plus en plus
−− l’adaptation à certains milieux, par exemple concentrées (Bradbury et Vehrencamp, 1995).
au milieu méditerranéen où se rencontrent de
nombreuses espèces aromatiques. La dyna-
mique de cet écosystème serait ainsi liée à la
présence des plantes produisant et/ou émettant
des composés inflammables (Trabaud, 1976),
des composés contribuant à la régulation de
l’équilibre carbone/nutriments (Shure et Wilson,
1993) et des composés facilitant la protection
contre la dessiccation (Margaris et Vokou, 1982),
Figure 22-2 – Schéma de diffusion des composés
les rayonnements ultraviolets (Waterman et al., volatils, et de l’orientation de l’insecte le long d’un
1984 ; Wink, 1999) ou un rayonnement lumineux gradient de concentration en composés volatils.
trop important (Close et McArthur, 2002) ;
−− et enfin l’attraction interspécifique, très souvent Les composés volatils sont par définition des
dans le cadre d’interactions avec les insectes. produits pouvant se disperser dans l’air par diffu-
Schématiquement, ces interactions peuvent être sion à partir de la zone d’émission. Ce sont des
positives, comme dans le cas de la pollinisation composés carbonés à forte pression de vapeur,
(transport par les insectes du pollen vers le stig- c’est-à-dire qu’ils sont spontanément à l’état gazeux
mate des plantes), ou négatives, comme dans le sous des conditions de pression a tmosphérique
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et de température ambiante. Ils sont en général −− les composés aromatiques ou shikimiques,
composés de 6 à 20 atomes de carbone (parfois qui sont des molécules composées d’un cycle
un peu plus selon leur nature), et chacun d’entre benzénique et dérivées de l’acide shikimique
eux est caractérisé par un coefficient de volatilité (fig. 22-3b). Parmi les plus célèbres, on y trouve
important, c’est-à-dire une proportion impor- la vanilline (« odeur de vanille ») ou le cyna-
tante de molécules qui diffusent dans l’air. Seules maldehyde (« odeur » de cannelle). Cette voie de
les substances ayant une masse moléculaire infé- biosynthèse est aussi à l’origine de composés plus
rieure à 400 Daltons (généralement entre 100 et complexes et non volatils comme la lignine ou les
200) sont volatiles. Les composés à faible poids flavonoïdes ;
moléculaire ont tendance à se volatiliser les −− les dérivés d’acides gras ou composés alipha-
premiers, jusqu’à atteindre des concentrations tiques, qui correspondent à une chaîne d’hydro-
dosables à une certaine distance de la plante. carbones, terminée par un composé carboxylate
Aussi, ce sont souvent ces composés qui sont (fig. 22-3c). Les processus d’oxydations succes-
impliqués dans l’attraction à distance des insectes
sives d’acides gras conduisent à la formation
vers la plante hôte (Bernays et Chapman, 1994).
de dérivés d’acides gras volatils. Ces composés
À courte distance, des mélanges plus complexes,
sont très communs dans les « odeurs de feuilles »
comprenant des composés à poids moléculaire
(ou green-leaf volatiles) et correspondent par
plus élevé, prédominent. Leur concentration
exemple à l’héxénol, l’undecane, le tridécane ou
peut devenir très importante dans la couche
limite1 de la surface des plantes, dont l’épais- le pentadécane…
seur (qui n’excède jamais quelques millimètres)
dépend de la vitesse du vent et de la morphologie a) Unité isoprène
de la surface. Dans cette couche, les informa- H3C
tions chimiques sont souvent complexes du fait
de la présence de molécules aux caractéristiques C — CH = CH2
physico-chimiques très différentes. En outre, la
cuticule végétale assure un rôle d’adsorption/ H2C
diffusion des molécules volatiles d’origine végé-
tale mais aussi phéromonale, ce qui complique le
« paysage informationnel » chimique.
b) Benzène
Plusieurs dizaines de milliers de composés vola-
tils sont actuellement connus, dont une grande H
majorité est issue de trois grandes voies de
biosynthèse (Knudsen et al., 2006) : H C H
C C
−− les terpènes qui sont tous dérivés d’unités noté :
isoprène à 5 carbones (fig. 22-3a). On distingue C C
des monoterpènes (molécules en C10), des H C H
sesquiterpènes (molécules en C15) et des diter- H
pènes (molécules en C20), ces derniers étant
peu volatils. Actuellement, plusieurs milliers de
terpènes naturels sont connus, parmi lesquels
quelques molécules fréquentes comme l’α-pinène, c) Acide gras
le β-pinène, le perrillène, le linalol, le limonène O
pour les monoterpènes, et le β-caryophyllène, H3C (H2C)n C
l’ocimène, le germacrène pour les sesquiterpènes ; OH
1. Couche au-delà de laquelle les composés ne sont plus Figure 22-3 – Formule chimique d’une unité
perceptibles par l’insecte. isoprène (a), du benzène (b) et d’un acide gras (c).
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Les composés volatils se classent habituellement végétale émet plusieurs dizaines, voire plusieurs
suivant leur famille chimique, leur origine biochi- centaines de composés différents dans des ratios
mique ou leurs activités biologiques, ou encore particuliers, de telle sorte que deux espèces
leurs propriétés physico-chimiques (tension de végétales même proches ne présentent jamais
vapeurs, ou hydrophobicité). Ils comprennent quantitativement et qualitativement un bouquet
une grande variété d’alcools à chaîne courte, odorant strictement identique.
aldéhydes, cétones, esters, phénols aromatiques, Les plantes produisent une série de composés
lactones, mono- et sesquiterpènes. La meilleure volatils dits généralistes ou ubiquistes. C’est par
base à ce jour pour déterminer si un composé exemple le cas des « odeurs vertes » (alcools et
volatil a déjà été identifié chez une plante à fleur
aldéhydes à chaînes linéaires de 5 à 7 atomes de
est celle réalisée par Knudsen et al. (2006), recen-
carbone) qui résultent de la chaîne métabolique
sant plus de 1 700 composés volatils émis par les
linoléique (Visser, 1986). Dans le cas des odeurs
fleurs de près de 1 000 espèces végétales apparte-
vertes, ce sont souvent les rapports de concen-
nant à 90 familles. Certaines familles de plantes
tration des composés du bouquet qui donnent
ont des voies de biosynthèse relativement limitées,
l’identité du message et qui déclenchent par
alors que d’autres émettent des bouquets d’odeurs
exemple l’orientation à distance de la femelle du
avec parfois plus d’une centaine de composés
doryphore (Thiéry et Visser, 1986, 1987 ; Visser
volatils (Levin et al., 2003). De plus, la complexité
et Nielsen, 1977). De nombreux monoterpènes
de l’odeur produite est certainement sous-estimée
sont également présents dans beaucoup d’émis-
puisque la configuration chirale ainsi que la posi-
sions florales. Les molécules organiques à chaîne
tion et la stéréochimie des doubles liaisons sont
courte issues de processus de fermentation liées à
des paramètres encore mal connus pour bon
la présence de micro-organismes se rencontrent
nombre de composés (Dötterl et al., 2007).
aussi chez un grand nombre d’espèces végétales
Le « pool » de composés volatils est produit à et en particulier les fruits mûrs (Knudsen et al.,
l’intérieur des plastes cellulaires, puis stocké 2006 ; Metcalf, 1987 ; Visser, 1986). L’odeur carac-
au niveau cellulaire ou extracellulaire ou émis téristique d’une plante provient souvent d’un
généralement par les fleurs ou les tissus lésés groupe de composés volatils proches, comme
(Pichersky et al., 2006). Plusieurs mécanismes les terpénoïdes chez les Conifères (citral, caryo-
permettent l’émission par les plantes de subs- phyllène, camphor, citronellal) ou des mélanges
tances chimiques (Metcalf, 1987 ; Schoonhoven de sulfides dans le cas de l’oignon ou de l’ail. Les
et al., 2005), surtout par la diffusion à travers isothiocyanates rencontrés chez les Crucifères
les surfaces aériennes (et souterraines), mais dérivent de composés soufrés, les glucosinolates
aussi par le lessivage des surfaces par la pluie (Finch, 1978). On retrouve également de tels
et la rosée, la diffusion consécutive à des exsu- composés soufrés chez les champignons.
dations comme celles de résine, la diffusion et/
ou l’exsudation consécutives à des blessures ou D’autres composés spécifiques, appelés aussi
au pourrissement, ou encore la diffusion lors de private channels, ont été identifiés dans plusieurs
l’ouverture des stomates pour la régulation de la cas d’interactions plantes-pollinisateurs (en
transpiration de la plante. majorité chez des Orchidées) (voir Raguso [2008]
pour revue). Ce sont des composés rares, liés à
Composition du bouquet d’odeurs des fonctions particulières, qui interviennent
et modalités d’émission par les plantes dans des syndromes de pollinisation associés à
Les signaux chimiques perceptibles à distance un leurre (leurre sexuel, cas de nursery pollina-
émis par les plantes correspondent très généra- tion, etc.) et non à une récompense (pollen ou
lement à un mélange de composés organiques nectar) (Raguso, 2008).
volatils qui sont perçus par les organes sensoriels L’émission de ces composés volatils par une
situés sur les antennes de l’insecte. Une espèce espèce végétale dépend à la fois des contraintes
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phylogénétiques et des pressions de sélection Turlings et al., 1990 ; Vet et Dicke, 1992), et cela
exercées par l’environnement biotique et abio- selon différents mécanismes. Il peut s’agir d’une
tique. Des facteurs environnementaux, comme libération de composés synthétisés ou stockés
le stress hydrique, peuvent agir indirectement intervenant pendant la destruction des structures
en conditionnant l’ouverture des stomates. Des végétatives par l’herbivore (Gang et al., 2001).
facteurs abiotiques comme les cycles journaliers et Dans d’autres cas, c’est la diffusion de certaines
saisonniers, l’éclairement, le type de sol, la tempé- molécules présentes dans la salive des herbivores
rature et l’hygrométrie, ainsi que des facteurs qui active la synthèse des composés volatils par
biotiques comme la pollinisation (pour les fleurs) cette plante (Turlings et al., 1990). Cette média-
ou le stade de maturation (pour les fruits) peuvent tion chimique peut également intervenir dans le
aussi modifier radicalement le profil du signal sol dans un système insecte/racines/nématode.
odorant (Bernays et Chapman, 1994 ; Dudareva La larve de la chrysomèle, Diabrotica virgifera
et Pichersky, 2006). Certains événements écolo- virgifera (Coleoptera, Chrysomelidae), induit
giques, comme des hybridations interspécifiques la production de (E)-β-caryophyllène dans les
ou des croisements intraspécifiques entre popu- racines et les feuilles de la plante lorsqu’elle attaque
lations différentes, ou des variations du génome les racines de maïs. Ce sesquiterpène, diffusant
par mutation ou dérive génétique, auront des dans le sol, attire les nématodes pathogènes des
conséquences importantes au niveau de l’activité larves de la chrysomèle (Rasmann et al., 2005).
des différentes voies de biosynthèse. Le mélange Dans de nombreux cas, l’agrégation spatiale
de composés olfactifs pourra ainsi varier, et être des plantes et la synchronie de leur phénologie
sélectionné si ces variations sont associées à une correspondent à l’émission d’une quantité plus
meilleure attraction des pollinisateurs. importante de composés volatils, ce qui facilite
Ce bouquet volatil est généralement sponta- l’attraction des insectes pollinisateurs, et donc
nément émis par la plante mais aussi parfois l’efficacité de leur action. Pour un individu, ce
induit par la présence de l’hôte. Dans la première message peut également varier au cours de sa
catégorie, les composés émis par la plante sont vie, en fonction de son âge, de son état de polli-
souvent liés à l’attraction des insectes pollini- nisation et également selon le cycle circadien
sateurs, et cette médiation se révèle importante (revue de Proffit et al. [2007]). Souvent, la plante
chez la plupart des plantes à fleur (Dobson, émet une odeur particulière ou en quantité plus
importante pendant la phase phénologique
1994) ; ils peuvent même contribuer à l’isolement
d’échange de gamètes (production de pollen et
reproducteur entre espèces sympatriques proches
réceptivité des stigmates) (Csoka et al., 2005 ;
(Levin et al., 2001). Dans ce cas, la production de
Proffit et al., 2009 ; Proffit et al., 2007 ; Schiestl et
composés organiques volatils (communément
Ayasse, 2000). L’identité, le ratio et/ou la quantité
appelés COV) résulte de changements métabo-
des composés de ce message peuvent varier entre
liques de la plante, entraînant la mise en contact
individus de la même espèce (Dufaÿ et al., 2004).
des enzymes et des molécules précurseurs préa-
Gibernau (1997) a ainsi montré qu’un mélange
lablement compartimentées. Ces composés vola-
de trois monoterpènes (linalool, linalyl oxyde et
tils sont émis par des osmophores, qui présentent
benzyl alcool) dans certaines proportions est une
différentes structures selon leur localisation,
condition nécessaire et suffisante pour induire
celles-ci pouvant être des cavités, des canaux ou
l’attraction de Blastophaga psenes (Agaonidae),
des trichomes (voir fig. 22-4). le pollinisateur spécifique du figuier méditerra-
La seconde catégorie de composés correspond à néen, Ficus carica (Moraceae). Des proportions
ceux induits par la présence de l’hôte. Ainsi, de différentes de ces mêmes composés ne constitue-
nombreux parasitoïdes vont répondre aux odeurs ront pas un mélange attractif pour cet insecte. De
émises par la plante lors de la prise alimentaire plus, l’ensemble des composés volatils émis par la
par un arthropode phytophage (Dicke et al., 2003 ; plante est assez rarement perçu par l’insecte.
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Figure 22-4 – Illustrations de la diversité des structures sécrétrices (d’après Caissard, 2007) (© J.-C. Caissard).
a) poches sécrétrices du péricarpe du fruit de Citrus sp. (Rutaceae) ; b) cellules papilleuses de l’épiderme de pétale de
Lamium purpureum (Lamiaceae) ; c) hydathode de feuille de Nicotiana sylvestris (Solanaceae) ; d) glande peltée de feuille
de Mentha x piperita (Lamiaceae) ; e) trichomes sécréteurs à tête pluricellulaire et cristaux d’oxalate de calcium de pétale
de N. sylvestris ; f) canal résinifère de branche de Pseudotsuga menziesii (Pinaceae) ; g) trichome sécréteur à 4 cellules de
tête de feuille de Lycopersicon esculentum (Solanaceae) (Barres d’échelle, 10 μm sauf a, d et f, 20 μm).
De très faibles variations dans la composition végétal, en le rendant non attractif, répulsif, voire
qualitative ou quantitative du bouquet odorant toxique pour ces insectes (Dormont et al., 1997 ;
émis par la plante hôte peuvent également suffire Nordlander, 1991 ; Smith, 1963).
à modifier le comportement de choix de la plante Si la plante peut émettre des mélanges de parfois
par les insectes ravageurs spécialistes (Roseland plus d’une centaine de composés olfactifs, l’in-
et al., 1992 ; Thiéry et Visser, 1986). Cette situa- secte n’en détecte bien souvent qu’une dizaine,
tion a été décrite chez de nombreux insectes dont seulement quelques-uns sont réellement
ravageurs de Conifères. Les émissions volatiles importants dans son choix. Dans le contexte de la
des conifères sont souvent « simples » et consti- pollinisation, il est fréquent qu’une plante « mani-
tuées d’un mélange de quelques monoterpènes et pule » le comportement de l’insecte pollinisa-
sesquiterpènes (Von Rudloff, 1975). Des modi- teur par des variations dans la quantité et/ou la
fications expérimentales de la proportion de proportion relative de quelques composés attrac-
quelques monoterpènes constitutifs ont permis tifs et de quelques autres répulsifs (Kessler et al.,
de masquer le message olfactif habituel de l’hôte 2008 ; Raguso, 2008).
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pour atteindre la source. À l’inverse, d’autres
Encadré 22-1 – La procédure classique auteurs s’appuient sur la persistance naturelle
d’analyse de la médiation chimique entre d’interactions entre plantes et insectes pour
une plante et un insecte confirmer l’hypothèse d’une orientation selon un
Elle passe par trois étapes : gradient croissant de concentration. Ainsi, sous
les tropiques, les floraisons massives des figuiers
1 – l’extraction du message olfactif (technique
et celle des arbres diptérocarpes représentent des
du head-space dynamique ou statique, micro-
extraction en phase solide, ou technique
extrêmes opposés dans le spectre d’une attraction
« chromatoprobe ») et l’identification des spécialisée à généraliste. Pourtant, ces floraisons
composés olfactifs émis par la plante (Dötterl imprévisibles dans le temps et l’espace, et utili-
et al., 2005 ; Dufaÿ et al., 2004 ; Proffit et al., sant des odeurs différentes, parviennent à attirer
2009 ; Proffit et al., 2007 ; Schatz et al., 2009) ; des pollinisateurs (de petites guêpes ou des
2 – la détermination des composés détectés Coléoptères, respectivement) malgré un milieu
par l’insecte (électroantennographie, couplage complexe (Raguso, 2008).
GC-EAD) ou déclenchant un comportement
chez l’insecte (olfactométrie, technique Attractivité
de sniffing) (Dudareva et Pichersky, 2006 ; On parle ici d’attractivité des effluves dans le sens
Schiestl et Ayasse, 2000) ; où elles déclenchent chez l’insecte un mouve-
3 – la réalisation des tests comportementaux ment orienté vers la source. De nombreux
avec un mélange synthétique de composés travaux ont montré l’implication des composés
olfactifs sélectionnés précédemment (Duda volatils ou kairomones dans la localisation à
reva et Pichersky, 2006 ; Schatz et al., 2009 ; courte et à moyenne distance d’une ressource
Schiestl et Ayasse, 2000). (site de ponte, ressource alimentaire, etc.). Nous
illustrerons par quelques exemples contrastés les
différences entre les espèces « généralistes » et les
Transport et structure espèces « spécialistes ».
L’odeur de la plante est transportée dans le vent et Les insectes spécialistes perçoivent plutôt
dispersée essentiellement par des mécanismes de leur(s) hôte(s) grâce à des composés spéci-
diffusion turbulente beaucoup plus importants fiques (Bernays et Chapman, 1994 ; Dudareva
que la diffusion moléculaire (Murlis et al., 1992). et Pichersky, 2006 ; Raguso, 2008). Ainsi, diffé-
À cause de cette turbulence de l’air, les gradients rents glucosinolates et leurs produits volatils
de concentration des effluves de plantes sont d’hydrolyse attirent et stimulent divers insectes
fortement perturbés, de sorte qu’un réel gradient des Crucifères tels que Delia brassicae (Diptera,
n’existe probablement qu’à quelques centimètres Anthomyiidae) (Finch, 1980). De même, la
autour de la plante (Elkinton et Cardé, 1984). mouche de l’oignon, Delia antiqua (Diptera,
Au-delà, le signal odorant forme des « poches » Anthomyiidae), et la teigne du poireau, Acrole-
ou « filaments » dans le flux d’air qui le trans- piopsis assectella (Lepidoptera, Yponomeutidae),
porte (Visser, 1986). À distance, l’insecte va donc répondent à un mélange de composés soufrés
percevoir une série de bouffées d’odeurs inter- (Harris et Miller, 1982 ; Lecomte et Thibout,
mittentes. La concentration d’une poche d’odeur 1981). Cependant, les éléments d’un mélange
est très variable, au point d’être encore élevée peuvent ne pas être typiques de la plante hôte
à distance (Cardé, 1996). Toutefois, les inter- ou de sa famille végétale, alors que leur mélange
valles de temps qui séparent les poches d’odeur dans des proportions bien précises peut carac-
augmentent avec l’éloignement de la source. tériser la plante hôte (Reissig et al., 1982). En
Ainsi, plusieurs auteurs suggèrent que l’insecte outre, un composé olfactif généraliste comme le
n’a pas – ou seulement peu – la possibilité de méthyl salicylate peut avoir des rôles assez diffé-
suivre un éventuel gradient de concentration rents selon la plante émettrice, comme attirer des
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parasitoïdes d’herbivores, déclencher l’activité (EAG), d’olfactométrie puis des piégeages au
protectrice chez des fourmis à plantes, attirer à champ, ont montré que sept esters volatils de
distance des abeilles pollinisatrices d’Orchidées, pomme déclenchaient un mouvement contre
réduire les visites florales chez l’abeille domes- le vent des femelles gravides et des mâles vers
tique, stopper la parade sexuelle chez des mâles la source. Aucun des esters présentés seuls ne
de papillons. La perception de ce composé va stimule dans la même mesure la réponse des
donc déclencher chez l’insecte un comporte- mouches. Les substances volatiles émises par
ment qui dépend directement du contexte de le feuillage pourraient également jouer un rôle
sa perception ( Dudareva et Pichersky, 2006 ; important dans le processus de localisation de
Proffit et al., 2007). l’hôte, comme indicateur de l’habitat conduisant
Les plantes ont quatre voies simples pour émettre les femelles à rechercher le signal visuel a pproprié
une odeur différente d’une odeur donnée : (Brévault et Quilici, 2007a).
émettre une quantité différente de la même L’orientation de l’insecte vers une source d’odeur
odeur, émettre les composés olfactifs mais dans peut être perturbée lorsque l’odeur de la plante
des proportions relatives différentes, émettre attractive est mélangée à celle d’une plante non
la même odeur plus un composé nouveau, ou hôte. Ainsi, chez le doryphore, la forte réponse
encore émettre la même odeur mais dans un des femelles à l’odeur de pomme de terre est
contexte différent (couleur, milieu, etc.) (Raguso, réduite en présence d’un mélange d’odeurs de
2008). Selon les cas, la réponse des insectes peut pomme de terre et de tomate, qui appartiennent
être déclenchée par un seul composé ou par un pourtant toutes deux à la famille des Solanacées
bouquet de composés associés selon un ratio (Thiéry et Visser, 1987). De telles interactions
particulier. Dans d’autres cas, un bouquet de ouvrent de larges perspectives d’utilisation dans
composés est nécessaire pour déclencher une la gestion des populations de ravageurs par
réponse maximale. L’intensité de la réponse est associations de cultures.
une combinaison linéaire de la détection de
plusieurs composés. Un composé, inactif, voire Rôle des caractéristiques visuelles
répulsif seul, peut être nécessaire en présence de la plante
d’autres composés. On parle de synergie entre
composés volatils lorsque le mélange de deux Les rayonnements
composés ou plus s’avère plus actif que l’addition
des effets des composés pris isolément. Ainsi, les
réfléchis par la plante
femelles de R. pomonella sont peu attirées par les Ces rayonnements (proche UV, visible et
esters d’acides gras isolés de l’odeur de pomme et proche IR) donnent des indications suscep-
pas du tout par les composés « acétates ». Pour- tibles d’être utilisées par l’insecte : taille, forme,
tant, le mélange de ces fractions est aussi effi- gamme de longueurs d’onde réfléchies, niveau
cace qu’un extrait de pomme (Fein et al., 1982 ; de contraste avec l’environnement ou encore
Zhang et al., 1999). température.
Chez les Tephritidés frugivores, les principaux Les mouches des fruits, après leur arrivée dans
stimuli guidant à longue distance les femelles l’habitat de l’hôte, localisent les structures de
matures vers les plantes hôtes sont des composés plantes essentiellement, voire exclusivement,
volatils de fruits en maturation. Dans le cas de grâce à la vision. Pour déterminer comment la
R. pomonella, le complexe de substances vola- femelle de R. pomonella détecte un fruit après
tiles émises a été collecté à différents moments être arrivée dans l’habitat de la plante hôte,
pendant le processus de maturation du fruit, Prokopy et Roitberg (1984) ont suspendu aux
isolé et analysé systématiquement pour mesurer branches des arbres, près des vrais fruits, des
la réponse des mouches. Fein et al. (1982), en leurres mimant des pommes, puis ont compté
utilisant des techniques d ’électroantennographie les adultes atterrissant sur ces derniers. Ils ont
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Exemple de caractéristiques visuelles permettant à un insecte de reconnaître sa plante hôte :
feuillage d’Episcia cupreatai (© Th. Colin).
constaté que les adultes visitaient autant les (pureté spectrale de la lumière réfléchie) et la
leurres que les pommes, ce qui suggère qu’à une clarté (intensité de la lumière réfléchie) peuvent
courte distance de l’ordre du mètre, les caracté- intervenir dans le choix des insectes, comme l’ont
ristiques visuelles sont les principales indications montré Vernon et Bartel (1985) chez D. antiqua.
guidant la détection du fruit. Chez la mouche de Parmi les différentes formes (sphères, cylindres,
la tomate, N. cyanescens, les femelles en quête cônes, cubes ou rectangles) testées sur la mouche
d’un site de ponte sont capables de détecter méditerranéenne des fruits, Ceratitis capitata
un fruit hôte à partir de simples informations (Diptera, Tephritidae), par Nakagawa et al.
visuelles (Brévault et Quilici, 2007b). Cependant, (1978), les modèles sphériques se montrent les
la détection conjointe de l’odeur du fruit permet plus attractifs pour les mâles et les femelles. La
d’augmenter l’efficacité de la recherche (Brévault base biologique de cette forte attractivité est
et Quilici, 2010b). fournie par la ressemblance de cette forme avec
celle du fruit hôte. De nombreuses recherches
Couleur, silhouette, forme et taille ont également été menées au champ avec des
La couleur, la silhouette en contraste avec le fond, rectangles colorés englués. La couleur jaune est
la forme et la taille sont utilisées par les deux sexes la plus attractive pour presque toutes les espèces
de R. pomonella et probablement par d’autres étudiées, suivie en général par les couleurs orange
espèces pour localiser les plantes (Prokopy et et verte (Katsoyannos, 1989). Selon Cytrynowicz
Owens, 1983). Cependant, aucune des caracté- et al. (1982), la réponse des mouches aux
ristiques visuelles n’apparaît spécifique de l’hôte, surfaces planes de couleur jaune ou orange
même dans le cas des feuilles d’olivier dont la dépend d’abord de la teinte puis de l’énergie
couleur diffère de la couleur verte classique des totale réfléchie par ces couleurs (ou clarté). Les
feuilles de nombreuses autres plantes (Prokopy réponses des Tephritidés à des sphères colorées
et Roitberg, 1984). D’autres caractéristiques de mimant plus spécifiquement un site d’oviposi-
la couleur telles que la teinte (longueur d’onde tion sont plus difficilement généralisables. Chez
dominante de la lumière réfléchie), la saturation certaines espèces, la préférence des femelles
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s’oriente plutôt vers des couleurs sombres lorsque
celles-ci sont associées à des sphères mimant le
fruit hôte : rouge, bleu et noir pour R. pomo-
nella et Rhagoletis cerasi (Diptera, Tephritidae)
(Prokopy, 1969), rouge et noir pour C. capitata
(Cytrynowicz et al., 1982 ; Nakagawa et al., 1978).
Ces couleurs seraient préférées davantage pour
le contraste de couleur qu’elles forment avec le
feuillage et qui les rend plus détectables que pour
leur teinte. Ainsi, une femelle de C. capitata en
quête d’un site de ponte serait attirée par des
fruits mûrs parce que ceux-ci réfléchissent moins
de lumière que les fruits verts et le feuillage envi-
ronnant (Cytrynowicz et al., 1982). L’attractivité
des couleurs sombres diminue au profit du jaune Figure 22-5 – À gauche, une Orchidée sans nectar
au fur et à mesure que le diamètre des sphères (Anacamptis pyramidalis), imitant des fleurs de
augmente. Selon Prokopy (Prokopy, 1969), ces sainfoin (à droite), qui elles produisent du nectar
mouches sont attirées par des petites sphères (© B. Schatz).
sombres qui miment des fruits, sites d’oviposition
ou de rendez-vous d’accouplement. La couleur Dans ces deux situations, l’Orchidée exploite
jaune constitue plutôt une sorte de « super- l’inexpérience de l’insecte pollinisateur. Il s’agit
feuillage » induisant la recherche de nourriture. là de situations où la tromperie visuelle joue un
À travers les résultats de ces différentes études, on rôle important, et non pas l’odeur émise par ces
devine la variété des réponses et la difficulté d’in- différentes espèces (Dormont et al., 2009).
terprétation biologique des préférences visuelles
des femelles de Téphritidés. Par ailleurs, les Caractéristiques visuelles
observations comportementales qui pourraient et spécialité alimentaire
permettre de mieux expliquer les phénomènes Prokopy et Owens (1978) ont avancé l’hypothèse
étudiés ne sont pas toujours disponibles. Ces selon laquelle les insectes monophages et oligo-
modèles mimant les caractéristiques visuelles de phages, en particulier, auraient tendance à se
structures de plantes constituent néanmoins des comporter comme des « spécialistes visuels » vis-
outils très utiles dans la mise au point de pièges à-vis des caractéristiques des formations végé-
(Katsoyannos, 1989). tales attaquées. Même si les qualités spectrales des
plantes ne sont pas suffisamment spécifiques pour
Leurre visuel fournir une base de discrimination visuelle de
Un tel rôle des repères visuels se retrouve dans l’hôte, les aspects visuels per se de certaines struc-
le contexte de la pollinisation. Une fois de plus, tures de plantes peuvent déclencher une réponse
les Orchidées présentent une variété de straté- d’orientation, de concert avec des stimuli olfactifs
gies d’attraction du pollinisateur. C’est le cas des appropriés. Les insectes généralistes, de par leur
espèces chez lesquelles l’inflorescence représente large spectre de plantes hôtes, manifesteraient au
un leurre visuel. Certaines espèces d’Orchi- contraire peu d’intérêt pour les caractéristiques
dées, qui ne produisent pas de nectar, imitent la visuelles spécifiques des hôtes. La sélection natu-
morphologie de l’inflorescence d’autres espèces relle devrait favoriser la formation d’une « image
végétales qui produisent du nectar (fig. 22-5) de recherche » (visuelle ou olfactive) acquise
(Schatz, 2005). Chez d’autres Orchidées, le par l’expérience ou inscrite dans le patrimoine
contraste de couleur entre les individus est associé génétique de l’insecte spécialiste, lui permettant
à une augmentation du taux de pollinisation. d’augmenter son efficacité à découvrir l’hôte.
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